Influencia del pastoreo en la concentracion de fenoles totales y taninos condensados en Gliricidia sepium  en el tropico seco

 

Claudia Elena Romero Lara, José Manuel Palma García* y Juan López**


Posgrado  Interinstitucional en Ciencias Pecuarias, 
Universidad de Colima, México

[email protected]

* Centro Universitario de Investigación y Desarrollo Agropecuario (CUIDA), Universidad de Colima, México

[email protected]

** CENID-INIFAP Microbiología, México, D.F.

 

 

Resumen

 

Se determinó el efecto del pastoreo con ovinos sobre la concentración de fenoles totales y taninos condensados en Gliricidia sepium. Mediante un análisis univariado de mediciones repetidas en el tiempo para los factores manejo (con y sin pastoreo) y época (secas, lluvias e inicio de secas), así como análisis de correlación simple, se valoró la concentración de fenoles totales, taninos condensados libres, taninos condensados adheridos a fibra, adheridos a proteína, taninos condensados totales, proteína cruda, fibra detergente neutro, edad de rebrote, temperatura y precipitación.

 

En general el pastoreo provocó una disminución en la concentración de los taninos condensados y en los fenoles totales, mientras que el efecto de la época varió según la naturaleza del tanino, sin mostrar tendencias consistentes. Los taninos adhiridos a proteína representaron alrededor de 70-75% de los taninos condensados totales, siendo más alto los valores en época de secas que en la de lluvias. En cambio, los taninos condensados libres y adhiridos a fibra tuvieron sus valores más bajos en la época de secas. Las correlaciones entre las diferentes entidades químicas, la precipitación y el edad de rebrote variaron según el manejo con o sin pastoreo.

 

Se postula que el pastoreo con ovejas y la época del año promovieron cambios en el metabolismo de G. sepium repercutiendo en variaciones en el contenido de fenoles totales y taninos condensados, así como, su afinidad química por proteínas y fibra.

           

Palabras claveGliricidia sepium, manejo, pastoreo, ovinos, fenoles, taninos condensados, proteína.

 

 

The influence of grazing on the concentration of total phenols and condensed tannins in Gliricidia sepium in the dry tropics

 

Abstract

 

The following research was embarked upon to determine if grazing sheep have an effect on the concentration of total phenols and condensed tannins in the foliage of the legume tree Gliricidia sepium.  The factors -- management (grazed and non-grazed), and the season (dry season, rainy season, and begining of rainy season) -- were analyzed using univariate repeat measurement analysis and simple correlation.  Measurements were made of concentration of total phenols, free condensed tannins, condensed tannins adhering to fibre, tannins adhering to protein, total condensed tannins, crude protein, neutral detergent fibre, precipitation, temperature, and age of regrowth. The content of crude protein (CP) was not modified significantly by management or season. Grazing reduced the concentration of total phenols and of the condensed tannins.  Tannins adhering to protein accounted for 70-75% of the total condensed tannins and had highest levels in the dry season.  By contrast, condensed tannins adhering to fibre and free condensed tannins reached their lowest values in the dry season. Correlations among the different chemical entities, rainfall and age of regrowth varied according to whether the trees were grazed or not.  It is postulated that grazing and season change the metabolism of G. sepium, with resultant effects on the concentration of total phenols and condensed tannins, as well as the chemical affinity of the tannins for protein and fibre.

 

Key words:  Gliricidia sepium, grazing, sheep, phenols, condensed tannins, protein

 

 

Introduccion

 

En los trópicos, las especies vegetales forrajeras  y en especial las leguminosas, por su contenido de proteína en base seca (15-30%), son el recurso forrajero con mayor potencial para aumentar la  producción animal (Smith y Van Houther 1987); un ejemplo de ello, es la leguminosa arbórea Gliricidia sepium, especie poco valorada como fuente suplementaria de proteína, especialmente en la época seca, cuando los forrajes son escasos y de mala calidad (Palma et al 1999).

 

Sin embargo, esta especie contiene compuestos secundarios con propiedades antinutricionales. Uno de los metabolitos secundarios con mayor importancia son los taninos condensados; los cuales pueden tener efectos positivos y negativos en la digestibilidad de la proteína, los carbohidratos y la fibra del alimento para el animal (Reed 1995). El tipo, y el contenido  de este y otros metabolitos secundarios, está influenciado por el genotipo de la planta (la especie y la variedad), las características ambientales (radiación solar y disponibilidad de agua), la velocidad de crecimiento, la madurez, la condición nutricional del suelo, la depredación y las enfermedades (Waterman y Mole 1995).

 

Por lo tanto, es necesario realizar investigaciones sobre los efectos de los taninos en el valor nutritivo, en las interacciones planta-herbívoro, así como determinar que o cuales factores pueden influir en su concentración. En este sentido, se estudió el efecto de la defoliación mediante el pastoreo con ovinos, en la respuesta de Gliricidia sepium con respecto a la producción de fenoles totales y taninos condensados.

 

 

Materiales y metodos

 

El presente trabajo se desarrolló en el Rancho Buenos Aires, ubicado en el Municipio de Coquimatlán, Colima, México, localizado en el Km 6.5 de la carretera Colima-Coquimatlán. Geográficamente se encuentra dentro de las coordenadas 19° 12’ de Latitud Norte y 103° 49’ de Longitud Oeste, a una altura de 390 msnm. La clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano. La precipitación y la temperatura media anual son de 800 mm y 28 ºC, respectivamente. El suelo presenta una textura franco-arenoso y un pH de 7.2.

 

La siembra de Gliricidia sepium fue en el mes de Julio de 1996, con una densidad de población de 5,876 plantas/ha, establecidas a una distancia de 50 cm entre plantas y entre surcos de 3.2 m; en una superficie total de 1498 m2, la cual se dividió con cerco eléctrico en cuatro subparcelas de igual superficie para ser pastoreada por los ovinos. Se reservó un área de aproximadamente 80 m2, la cual permaneció sin pastorearse durante todo el tiempo que duró el experimento.


En el mes de noviembre de 1996 (Inicio de secas), se realizó una poda de uniformidad en Gliricidia sepium  destinada a pastoreo, a una altura de 20 cm. Posteriormente, cuando la planta alcanzó una altura de 60 cm (Roman y Palma 1996) se sometió a tres pastoreos, los cuales se realizaron en los meses de mayo (secas) agosto (lluvias) y diciembre (inicio de secas) de 1997.  El momento del pastoreo se determinó de acuerdo al tiempo de recuperación de la planta.

 

El pastoreo fue dirigido y se realizó durante un ciclo completo; el tiempo de permanencia de los ovinos en cada división fue de dos días con un tiempo máximo de 2 horas/día (de 8:00–10:00 am), con acceso al agua ad libitum. Estos tiempos se determinaron al realizar un estudio previo sobre los hábitos de pastoreo de los ovinos; se utilizaron 53 animales adultos de la raza Pelibuey y sus cruzas con razas de lana,  con un peso de 38 ± 6 kg.

 

Días antes de cada pastoreo, se hizo un muestreo del material comestible (folíolos y tallos < 4mm sin lignificar) de 40 plantas escogidas al azar, realizando cuatro submuestras de 10 plantas cada una para su posterior análisis de taninos condensados; se colocaron en cajas térmicas con hielo dentro de bolsas de plástico. En el laboratorio se mantuvieron congeladas a -20°C hasta su liofilización.

 

Una parte de las plantas obtenidas se secaron en estufa a 60°C, posteriormente se molieron en un molino “Wiley” hasta alcanzar un diámetro de 1 mm, para análisis de calidad nutritiva: proteína cruda (PC) (AOAC 1990) y fibra detergente neutro (FDN) (Van  Soest y Wine 1967). Las muestras para el análisis de los taninos condensados y fenoles totales se secaron mediante liofilización (Cano et al 1994). El análisis de taninos condensados consistió en la determinación de taninos condensados libres o extractables (TCL), adheridos a fibra (TCF) y adheridos a proteína (TCP), mediante la modificación de la técnica de Terril et al(1992) descrita por Romero (2000). Los fenoles totales se realizaron mediante la técnica de azul de Prusia de Price y Butler ( Das 1994).

 

Los datos fueron procesados mediante un análisis univariado de mediciones repetidas en el tiempo,  para la comparación del tratamiento de manejo (con y sin pastoreo), en cada época de pastoreo (secas, lluvias e inicio de secas). La comparación de medias se realizó mediante la prueba de Tukey (P<0.05). Así mismo, se hizo un análisis de correlación simple entre el contenido de fenoles totales, taninos condensados, factores de calidad nutritiva (PC, FDN), edad de rebrote (REBR), precipitación (PREC) y temperatura (TEMP), utilizando el paquete estadístico SAS (1996).

 

Los datos de precipitación y temperatura se obtuvieron de mediciones realizadas por el Departamento de Hidrometeorología de la Comisión Nacional del Agua.

 

Resultados

 

En la gráfica 1 se señalan las características climáticas de precipitación y temperatura durante el año de estudio, presentándose mayor precipitación entre julio y octubre (época lluviosa). Por otro lado, la temperatura promedio varío según la época, con temperatura más alta entre mayo y agosto.

 

Gráfica 1. Valores de precipitación y temperatura media durante el año de 1997

 

 

La concentración de los taninos condensados libres y adhiridos a fibra fue mayor cuando los árboles fueron sometidos al pastoreo (Cuadro 1). Sin  embargo, el efecto de la época varió según la naturaleza de los taninos, con mayores valores en la época de inicio de secas (diciembre) para taninos condensados libres, en la época de secas para taninos condensados adheridos a proteína y en lluvias para taninos adhiridos a fibra.Los taninos adhiridos a proteína representaron alrededor de 70-75% de los taninos condensados totales, siendo más alto los valores en época de secas que en la de lluvias. En cambio, los taninos condensados libres y adhiridos a fibra tuvieron sus valores mas bajos en la época de secas.

 

 

Cuadro 1. Efecto del manejo (pastoreo) sobre el contenido de taninos condensados libres, taninos condensados adheridos a proteína y taninos condensados adheridos a fibra

 

Mes y época de pastoreo

       Mayo                  Agosto             Diciembre

       Secas                  Lluvias        Inicio de secas

Medias por manejo

Taninos condensados libres, g/kg de MS

Sin pastoreo

4.77

6.25

5.15

5.39ª

Con pastoreo

3.38

2.71

4.90

3.66b

Media por época

4.07b

4.48b

  5.02a

 

Taninos condensados adheridos a proteína, g/kg de MS

Sin pastoreo

33.6

26.1

30.9

30.2ª

Con pastoreo

37.7

20.3

29.7

29.2b

Media por época

35.7ª

 23.2c

30.3b

 

Taninos condensados adheridos a fibra, g/kg de MS

 

Sin pastoreo

5.29

7.99

5.88

6.38ª

Con pastoreo

3.46

4.63

4.89

4.32b

Media por época

   4.38 c

     6.31 ab

    5.39 bc

 

abc Columnas (manejo) y filas (épocas) sin letras en comunes son diferentes (P<0.05)

La concentración de fenoles totales se disminuyó cuando las plantas fueron pastoreadas (Cuadro 2) y fue mayor al inicio de la época seca (diciembre) comparado con otras épocas (Cuadro 3).  En el caso de taninos condensados totales se registraron los máximos valores en la época de secas (mayo y diciembre) (Cuadro 3).

Cuadro 2. Efecto del manejo en la concentración de fenoles totales

 

Fenoles totales
(g/kg)

Con pastoreo

2.88 ± 0.16b

Sin  pastoreo

3.56 ± 0.13ª

ab Filas sin letras en comunes son diferentes (P<0.05)

 

 

Cuadro 3. Efecto de época para fenoles totales  y taninos condensados totales

 

Fenoles totales
(g/kg)

Taninos condensados totales (g/kg)

 

 

 

Mayo (Secas)

               2.61 ± 0.02c

                  43.3a

Agosto  (Lluvias)

               2.78 ± 0.07bc

                  33.9b

Diciembre (Inicio secas)

               3.01 ± 0.13ª

                  40.8a

abc Filas sin letras en comunes son diferentes (P<0.05)

 

El contenido de proteina cruda no mostró diferencias (P<0.05) entre los tratamientos; los niveles de fibra detergente neutro fueron mas altos en el primer pastoreo (P<0.05) sin diferencia según el manejo. El tiempo de recuperación fue mas rápida en la época lluviosa (Cuadro 4).

 

Cuadro 4. Efecto del manejo (pastoreo) sobre edad de rebrote, contenido de proteína cruda y  fibra detergente neutro (FDN) en Gliricidia sepium  en cada época del año

Epoca

Pastoreo

Edad de rebrote

Proteina cruda

FDN

 

 

(días)

(% de la MS)

(% de la MS)

Mayo
Secas

Primero

Sin

 

 

20.3±0.5

 

37.9±0.68 a

 

Con

167

20.3±0.8

37.5±0.63 a

Agosto

Segundo

 

 

 

Lluvias

Sin

 

21.5±1.5

33.6±0.25 b

 

Con

88

22.8±0.9

32.2±0.54 b

Diciembre

Tercero

 

 

 

Inicio secas

Sin

 

20.5±0.45

33.7±1.78 b

 

Con

141

20.6±0.65

31.9±1.85 b

ab Filas  sin letras en comunes son diferentes (P<0.05)

 

En el Cuadro 5, se muestran los resultados de correlación simple para plantas sin pastorear. Los fenoles totales se correlacionaron unicamente con la fibra detergente neutro y la temperatura,  ambos en forma negativa. Los taninos condensados libres solo se correlacionaron con la precipitación. En cambio, los taninos condensados adhiridos a la proteina se correlacionaron  negativamente con la protein cruda y positivamente con los taninos condensados totales y la fibra detergentge neutro. Por otro lado, los taninos condensados adhiridos a la fibra se correlacionaron negativemente con la fibra detergente neutro. Los taninos condensados totales tuvieron coeficientes de correlación negativa con la proteina cruda y positiva con la fibra detergente neutro. El último se correlacionó negativamente con la precipitación.


Cuadro 5.
Coeficientes de correlación entre las variables estudiadas en Gliricidia sepium sin pastorear

 

FT

TCL

TCP

TCF

TCT

PC

FDN

TEMP

PREC

FT

1.00

 

 

 

 

 

-0.63*

-0.95***

 

TCL

 

1.00

 

 

 

 

 

 

0.77***

TCP

 

 

1.00

 

0.98***

-0.86***

0.71**

 

 

TCF

 

 

 

1.00

 

 

-0.62**

 

 

TCT

 

 

 

 

1.00

-0.86**

0.61*

 

 

PC

 

 

 

 

 

1.00

 

 

 

FDN

 

 

 

 

 

 

1.00

 

-0.68**

TEMP

 

 

 

 

 

 

 

1.00

 

PREC

 

 

 

 

 

 

 

 

1.00

Significancia   *  P<0.05         ** P<0.01     *** P<0.001

PREC= Precipitación; PC= Proteína cruda; FDN= Fibra detergente neutro

 

Las correlaciones simples obtenidas para G. sepium sin pastoreo (Cuadro 5) fueron diferentes en comparación con las plantas con pastoreo (Cuadro 6).  En las plantas pastoreadas, los fenoles totales se correlacionaron en forma positiva con la proteina cruda y los taninos condensados libres, y negativa con taninos condensados totales y la edad de rebrote. En cambio, para los taninos condensados libres la correlación fue positiva con taninos condensados adhiridos a la fibra, taninos condensados totales y edad al rebrote. Los taninos condensados adhiridos a la proteina se correlacionaron negativamente con la fibra detergente neutro. Por otro lado, los taninos condensados totales se correlacionaron con la protein cruda.  La última se correlacionó negativamente con la edad al rebrote y la fibra detergente neutro. Ninguna de las variables mostró correlación con la precipitación y la temperatura.

.

 

Cuadro 6. Coeficientes de correlación entre las variables estudiadas en Gliricidia sepium  con pastoreo

 

FT

TCL

TCP

TCF

TCT

PC

FDN

REBR

TEMP

PREC

 

FT

 

1.00

 

0.81*

 

 

 

 

 

-.92***

 

0.95***

 

 

-.92***

 

 

TCL

 

1.00

 

0.89**

0.91***

 

 

0.91**

 

 

TCP

 

 

1.00

 

 

 

0.92***

 

 

 

TCF

 

 

 

1.00

 

 

 

 

 

 

TCT

 

 

 

 

1.00

-0.83**

0.81*

 

 

 

PC

 

 

 

 

 

1.00

 

-.83***

 

 

FDN

 

 

 

 

 

 

1.00

0.81*

 

 

REBR

 

 

 

 

 

 

 

1.00

 

 

TEMP

 

 

 

 

 

 

 

 

1.00

 

PREC

 

 

 

 

 

 

 

 

 

1.00

Significancia   *  P<0.05         ** P<0.01     *** P<0.001; REBR= Edad del rebrote; PC= Proteína cruda; FDN= Fibra detergente neutro; PREC= Precipitación

 

Discusion

 

Existen diversos trabajos sobre la concentración de taninos en las plantas;  sin embargo,  estos hacen referencia a fenoles totales (Reed et al 1985; Lowry y Sumpter 1990; Campbell y Fuchshuber 1995), concentración de ácido tánico (Valerio 1994) o taninos condensados totales o extractables (Reed et al 1982; Hagerman 1983; Rickard 1986; Cano et al 1994; Terril et al 1994) y pocos son los trabajos en donde se hace un fraccionamiento de este metabólito (Terril et al 1992; Jackson y Barry 1996) como en el presente estudio.

 

En este aspecto, al caracterizar el tipo de taninos encontrados en G. sepium, se observó una mayor afinidad a las proteínas, representando el 72% del total; esto confirma lo determinado por otros autores (Hagerman y Klucher1986; Barry 1988; Reed 1995). Los niveles encontrados de  taninos condensados totales en G. sepium oscilaron entre 30 y 46 g/kg de materia seca, similar a  los valores (40.7 y 53.3 g/kg) encontrados por Jackson y Barry (1996) y Giner-Chavez (1997), respectivemente, y muy diferente a lo obtenido (0.6 g/kg) por Vadiveloo y Fadel (1992). Según Stewart (1998) estas diferencias pueden deberse a la existencia de patrones de variación genética dentro de una misma especie.

 

Con base en estos datos, G. sepium puede ser considerada como una de las leguminosas tropicales con menor contenido de taninos condensados, en comparación con otras como Flemingia macrophylla  con 388 g/kg (Cano et al 1994), Desmodium ovalifolium 238 g/kg, Acacia mangium 100 g/kg, Callyandra sp 194 g/kg  (Jackson y Barry 1996). Esta concentración pudiera explicar el comportamiento de los animales de desarrollar un grado de gustocidad medio para G. sepium (Kaito et al 1996).

 

 Las diferencias en la respuesta del contenido de taninos condensados de plantas pastoreadas y sin pastorear, se debe a que los taninos son metabolitos sintetizados a partir de esqueletos de carbono del metabolismo primario igual que en el caso de los rebrotes más jóvenes que también necesitan las reservas de carbono para su crecimiento (Haukioja et al 1985). Por tanto, si la planta es pastoreada, habrá una mayor competición por dichas reservas para la producción de hojas, más que para la producción de taninos condensados.

 

En años recientes, se ha prestado mayor atención a otros factores que afectan la concentración de taninos, entre ellos destacan: el clima, la nutrición mineral, el crecimiento de la planta y la composición química en la síntesis de los compuestos fenólicos (Waterman y Mole 1995).

 

El pastoreo produce un cambio en el metabolismo de las plantas al alterar su ciclo normal; se presenta un estrés con la consecuente modificación del balance carbono-nutriente. Estos resultados difieren al tener una menor respuesta en  la síntesis de compuestos fenólicos y de los taninos condensados. El efecto contrario, fue determinado en el follaje remanente y en el rebrote por Tuomi et al (1984). Por otro lado, la frecuencia del pastoreo y el moderado grado de defoliación, pudo ser la causa de que la leguminosa no tuviera un aumento importante en el contenido de fenoles totales y taninos condensados, compensando la pérdida del follaje con su crecimiento, situación señalada por Coley et al (1985).

 

Al comparar los resultados obtenidos del contenido de taninos condensados totales y fenoles totales en  plantas defoliadas  (donde hay una competencia por las reservas de carbono), el contenido de taninos condensados totales disminuyó; sin embargo, el contenido de fenoles totales aumentó, debido a que estos no necesariamente incluyen en su estructura cadenas de carbono del metabolismo primario. Por otro lado, la pérdida de nutrientes foliares, causada por la defoliación puede reducir la calidad del follaje, y este cambio en el estado nutricional puede resultar en la producción de metabolitos secundarios (Tuomi et al 1984). En este sentido un aumento en el contenido de la fibra se considera como una respuesta evolutiva a condiciones desfavorables como la sequía (Sarmiento et al 1985), efecto observado en este trabajo al aumentar el contenido de fibra detergente neutro en la época de secas.

 

En las plantas sin pastorear, el contenido de fibra detergente neutro y taninos condensados adhiridos a la fibra tuvieron una relación negativa, en donde la planta al crecer, aumentó el contenido de fibra, por lo tanto, al existir una mayor demanda de las reservas de carbono, la producción de taninos condensados adhiridos a la fibra disminuyó. Por otra parte, el bajo nivel encontrado confirma la poca afinidad de este tipo de taninos por la fibra (Barry 1988).

 

 La disponibilidad de agua contribuye a la producción de taninos condensados; las plantas al encontrarse en periodo de escasez de agua, cierran sus estomas y restringen el proceso de fotosíntesis. De este modo, se esperaría una relación negativa entre el estrés hídrico y la producción de compuestos fenólicos (Gershenzon 1984). Sin embargo, Horner (1988, 1990) sugirió una relación positiva o negativa en dependencia del grado de estrés hídrico. En nuestro caso, existió una relación positiva con taninos condensados libres y la disponibilidad de agua en plantas no pastoreadas; posiblemente, las plantas no estuvieron en un estrés hídrico importante o bien, existió adaptación a  estas condiciones.

 

 

Conclusiones

 

El manejo mediante el pastoreo de Gliricidia sepium modificó el metabolismo de la planta, con la consiguiente variación en el contenido de fenoles y taninos condensados:

 

 

 

 

 

 

Literatura citada

 

AOAC 1990 Official Methods of Analisis (13th ed). Association of Official Analytical Chemists. Washington, DC. USA

 

Barry T H 1988 Condensed tannins: their role in ruminant protein and carbohydrate digestion and possible effects upon the rumen ecosystem. In: the roles of protozoa and fungi in ruminant digestion. (Editors: J V Nolan, R A Leng  and D Y  Demeyer)  Melbourne Australia  pp153-169

 

Campbell I C and Fuchshuber L  1995 Polyphenols, condensed tannins and processing rates of tropical and temperate leaves in Australian stream. J N  Am  Benthol  Soc  14(1):174-182

 

Cano R, Carulla J y Lascano C 1994  Métodos de conservación de muestras de forraje de leguminosas tropicales y su efecto en el nivel y en la actividad biológica de los taninos. Pasturas tropicales. 16 (1):2-7.

 

Coley P D, Bryant J P and Chapin III F S 1985 Resource availability and plant antiherbivore defense. Science. 230: 895-899.

 

Das D K 1994 Naturally ocurring Flavonoids: structure, chemistry and high-performance liquid chromatography methods for separation and characterization. In: Methods in  Enzymology vol. 234. Academy Press Inc  pp:432-433

 

Gershenzon J 1984 Changes in the levels of plant secondary metabolites under water water and nutrient stress. Recent Advances in Phytochemistry 18:273-320

 

Giner-Chavez B I,  Van Soest P J, Robertson J B, Lascano C, Reed J D and Pell A N  1997 A method for isolating  condensed tannins from crude plant extracts with trivalent yterbium. Journal of the Science of Food and Agriculture. 74 (3): 369-368

 

Hagerman A E and Klucher K M 1986 Tannin-protein interaction. In:Plant flavanoids in biology and medicine: biochemical, pharmacological, and structure-activity relationships. (Editors: Cody V, Middleton E. Jr,  Harborne J and  Alan R).  Liss New York pp 67-76 

 

Hagerman A E 1983 Extration of tannin from fresh and preserved leaves. Journal of Chemical Ecology. 14(2): 453-461

 

Haukioja E, Niemelä P and Sirén S 1985 Foliage phenols and nitrogen in relation to growth, insect damage, and ability to recover after defoliation, in the mountain birch Betula pubescens spp tortuosa. Oecologia. 65:214-222

 

Horner J D 1988 Astringency in douglas fir foliage in relation to phenology and xilem pressure potencial. Journal of Chemical Ecology 14:1227-1237

 

Horner J D 1990 Nonlinear effects of water deficits on foliar tannin concentration Biochemical Systematics and Ecology. 18:211-213

 

Jackson F S and Barry T N  1996 The extractable ans bound condensed tannin content of leaves from tropical tree, shrub and forage legumes. Journal Science Food and Agriculture. 71: 103-110

 

Kaito R J, Umunna N N, Nsahlai  I V, Tamminga S, Vabruchem J, Hanson J and Vandewouw M 1996 Palatability of multipurpose tree species. Effect of species and length of study on intake and relative palatability by sheep. Agroforestry Systems 33(3):249-261

 

Lowry B and Sumpter A 1990 Problems with yterbium precipitation as a method for determination of plant phenolics. Journal Science Food and Agriculture. 52: 287-288

 

Palma J M, Aguirre M, Cardenas M y Moya A 1999 Valor nutritivo de tres leguminosas arbóreas en el trópico seco de México. Pastos y Forrajes 22:57-63

 

Rickard J E  1986 Tannin levels in Casava, a comparison of methods of analysis. Journal Science Food and Agriculture. 37: 37-42

 

Reed J D, McDowell R E, Van Soest P J and Horvarth P J 1982  Condensed tannins: A factor limiting the use of cassava forage. Journal Science Food and Agriculture. 33: 213-220

 

Reed J D, Horvath P J,  Allen M S and Van Soest P J  1985 Gravimetric determination of soluble phenolics including tannins from leaves by precipitation with trivalent ytterbium. Journal Science Food and Agriculture. 36:255-261

 

Reed  J D 1995  Nutritional toxicology of tannins and related polyphenols in forage legumes. Journal Animal Science.  73:1516-1528

 

Roman  L y Palma  J M  1996  Estudio de la altura óptima para iniciar el pastoreo con ovinos en un banco de proteína de Leucaena leucocephala.  Resumenes Taller Internacional  Los árboles en los sistemas de producción ganadera. Estación Experimental de Pastos y Forrajes "Indio Hatuey", Matanzas, Cuba  pp 61

 

Romero C E 2000 Efecto del pastoreo con ovinos sobre la concentración de taninos condensados en Gliricidia sepium Jacq (Walp), en el trópico seco. Tesis de Maestría. Posgrado Interinstitucional en Ciencias Pecuarias. Universidad de Colima, México.

 

SAS  1996   Users Guise (Version 5). SAS. Inst. Inc. Cary, N.C.

 

Sarmiento G, Goldstein G and Meinser F 1985 Adaptative strategies of woody species in neotropical savannas.  Biological  Reviews.  60:31-355

 

Smith O B and Van Houther M F 1987  The feeding value of Gliricidia sepium  A review. World Animal Review 62:57-58

 

Soest Van P J and Wine R H 1967 Use of detergents in the analysis of fibrous feed. Determination of plant cell-wall constituyents. Journal  Association of Official Analytical Chemists. 50:50

 

Stewart J L 1998  Variación genética en árboles forrajeros. Conferencia Electrónica de la FAO sobre Agroforestería para la Producción Animal en Lationoamérica.

http://www.fao.org.

 

Terril T H,  Rowan A M, Douglas G D and Barry T N 1992 Determination of extractable and bound condensed tannin concentrations in forage plants, protein concentrate meals and cereal grains. Journal Science Food and Agriculture. 58 (3): 321-329

 

Terril T H, Windhman W R,  Evans J J and Hoveland C S 1994 Effect of Drying method and condensed tannin on detergent fiber analysis of Sericea lespedeza. Journal Science Food and Agriculture. 66:337-343

 

Tuomi J, Niemelä P, Haukioja E, Sirén S and Neovonen S 1984  Nutrient stress:an explanation for plant antiherbivore responses to defoliation. Oecologia. 61: 208-210.

 

Valerio C H S 1994  Contenido de taninos y digestibilidad in vitro de algunos forrajes tropicales. Agroforestería de las Américas. Julio- septiembre  Costa Rica  pp 10-13

 

Vadiveloo J and Fadel J G 1992  Compositional analyses and rumen degradability of selected tropical feeds. Animal Feed Science and Technology  37:265-279

 

Waterman P G and Mole S 1995 Extrinsic factors influencing production of secondary metabolites in plants. In: Insect-plant interactions. CRC Press, Inc. Boca Ratón Florida. Editor Elizabeth A. Bernays. Vol. 1. Pp 107-134.

 

Received 13 March 2000

Go to top