TROISIEME PARTIE:
TRYPANOSOMOSE ET FONCTION DE LA REPRODUCTION

Chapitre 9:
Trypanosomose et fonction de la reproduction chez les bovins trypanotolérants

INTRODUCTION

Parmi les facteurs environnementaux pouvant agir sur la physiologie de la reproduction des bovins en Afrique, la trypanosomose est reconnue depuis longtemps comme étant un facteur d'importance primordiale (HORNBY, 1921). Dans la mesure où les bovins trypanotolérants établissent une réponse particulière à cette maladie, il est intéressant d'étudier de quelle manière leur fonction de reproduction peut être affectée lors de trypanosomose.

Cette question est reliée au problème de savoir à quel niveau agit. l'agent pathogène sur la fonction sexuelle, et de la réversibilité des troubles.

TRYPANOSOMOSE ET FONCTION DE LA REPRODUCTION DES VACHES TRYPANOTOLERANTES

Trypanosomose et cyclicité

Deux expériences résument bien la complexité du phénomène:

• IGE et AMODU (1975) rapportent qu'après une infection expérimentale, des vaches N'dama présentaient des troubles de la fonction de reproduction. Ces troubles, peu nets lors de l'infection à Trypanosoma vivax, l'étaient particulièrement pour T. brucei, où les deux génisses utilisées n'ont pas montré d'oestrus pendant 16 mois après l'infection. Quant à l'infection à T. congolense, une au moins des deux génisses utilisées a montré des troubles de la reproduction (cycles irréguliers et infécondité). Ces troubles ont ensuite disparu, en l'absence de traitement.

• LORENZINT et al. (1987) ont infecté 5 génisses N'dama cyclées, ainsi que 9 génisses zébu Boran (trypanosensibles), avec T. congolense. Les génisses Boran, dont une était cyclée avant le début de l'expérience, n'ont présenté aucune cyclicité après infection; alors que toutes les génisses N'dama continuèrent à être cyclées tout au long de la période d'observation (150 jours).

L'effet d'une trypanosomose sur la fonction de reproduction des bovins trypanotolérants apparaît donc éminemment variable. CHICOTEAU et al. (1990) ont étudié les variations individuelles au sein d'un même troupeau lors d'infections naturelles. La cyclicité de vaches Baoulé et zébu a été suivie pendant 4 à 7 mois dans un milieu à forte pression glossinaire. Les animaux infectés ont été traités dès qu'ils se montraient trop faibles pour suivre le troupeau.

Les infections observées, à T. vivax ou mixtes (T. vivax et T. congolense) ont provoqué des troubles de la fonction de reproduction de manière comparable. Alors qu'aucune femelle zébu infectée n'a présenté de cyclicité, les effects sur les femelles Baoulé ont été plus variables.

Parmi les 11 vaches Baoulé infectées, 4 ont nécessité un traitement curatif (vaches “sensibles”). Toutes ces vaches ont interrompu leur cyclicité. Parmi les 7 autres n'ayant reçu aucun traitement, 4 ont aussi interrompu leur cyclicité, pendant que les trois autres restaient cyclées tout au long de l'infection.

Tableau 9.1. - Paramètres cliniques de vaches Baoulé cyclées après infection trypanosomienne naturelle

Groupes:   - A: Vaches ayant nécessité un traitement curatif (= “sensibles”)
- B: Vaches n'ayant pas nécessité de traitement curatif et ayant interrompu leur cyclicité
- C: Vaches n'ayant pas nécessité de traitement curatif et n'ayant pas interrompu leur cyclicité.

(a, b et c: différences significative au seuil de 5 %; e et f: différence significative au seuil de 1 %).

Une étude des symptômes montre que ces arrêts de cyclicité sont associés à des chutes de poids importantes. La rapidité avec laquelle interviennent ces chutes de poids ne semble pas être un facteur discriminant. Il n'a toutefois pas été possible de déterminer une valeurseuil (que ce soit en valeur absolue ou en pourcentage de poids perdu) en-deçà de laquelle la cyclicité s'interromprait. Enfin, l'hématocrite ne semble pas être un facteur discriminant suffisant permettant d'associer sa valeur ou son évolution à un arrêt de la cyclicité (cf. tableau 9.1): l'anémie et la cyclicité ovarienne semblent évoluer indépendamment lors d'infection trypanosomienne.

Trypanosomose et gestation

Dans l'expérience précédente, deux vaches Baoulé sur quatre qui étaient gestantes ont avorté, sans qu'il ne soit rapporté de différence pour les autres symptômes entre ces deux groupes d'animaux.

Expérimentalement, DJABAKOU et al. (1985) ont montré aussi que T. congolense pouvait entraîner des avortements chez les femelles trypanotolérantes. Ainsi, sur 26 vaches N'dama infectées à 5–6 mois de gestation, 12 ont avorté (principalement 20 à 30 jours après l'infection, les animaux étant traités au bout de 30 jours) et 7 ont donné naissance à des veaux prématurés. De même, 5 vaches Baoulé, sur 10 infectées à 3–4 mois de gestation, ont également avorté. Il est noté au cours de l'expérience qu'il n'y a pas de relation entre l'évolution de l'hématocrite et les avortements.

Mécanismes d'action

Les troubles de la reproduction suite à une trypanosomose rapportés chez les vaches de races trypanotolérantes sont du même type que ceux rapportés pour les autres races de bovins: irrégularité ou arrêt du cycle sexuel, infertilité ou stérilité, avortement, mortinatalité ou naissance de produits faibles (OGWU et al., 1984, 1986, LUCKINS et al., 1986).

Les lésions provoquées ou l'origine des troubles observés chez les ruminants ont été étudiés par plusieurs auteurs:

Des lésions des ovaires ont été observées lors d'infection chronique à T. congolense: fibrose, diminution du nombre de follicules primaires et secondaires, atrésie marquée des follicules tertiaires (MUTAYOBA et al, 1988a). Chez les bovins, des lésions d'endométrite et des ovaires kystiques ont été trouvés lors d'infections expérimentales à T. vivax par VOHRADSKY (1971). OGWU et al. (1986) ont montré la possibilité chez la vache de la transmission in utero de T. vivax.

LOSOS et IKEDE (1972), MOULTON et SOLLOD (1976) et MUTAYOBA et al. (1988a) ont montré que les trypanosomes (T. brucei et T. congolense) pouvaient entraîner des lésions spécifiques au niveau de l'hypophyse (inflammation mononucléaire extensive) chez plusieurs espèces, dont les bovins.

Ces lésions de l'hypophyse pourraient entraîner des troubles de la synthèse ou de la libération des hormones gonadotropes et perturber ainsi la fonction de la reproduction. (IKEDE et al., 1988). En outre, la persistance de la phase lutéale ou la présence de corps jaunes kystiques observées lors d'infection à T. congolense laissent suggérer une absence de réponse de l'ovaire aux facteurs lutéolytiques (prostaglandines), ou à un défaut de synthèse (au niveau de l'utérus) ou de transport de ceux-ci (LUCKINS et al., 1986).

Il est possible aussi que la trypanosomose affecte la fonction de reproduction par des effects non spécifiques: hyperthermie, anémie, carences, amaigrissement,… D'autre part, les toxines, telles les neuraminidases produites par certaines souches de trypanosomes, pourraient aussi jouer un rôle important (OGWU et al., 1984).

L'influence de la trypanosomose sur la fonction de reproduction des bovins trypanotolérants se présente de la même manière que celui de la trypanotolérance: elle est éminemment variable selon les conditions dans lesquelles se trouvent les animaux, et varie aussi fortement selon les individus. L'importance de ces altérations semblent fonction de la dégradation de l'état général, et en particulier de la perte de poids (CHICOTEAU et al., 1990). D'après leur expérience, l'hématocrite ne semble pas être un facteur discriminant entre les femelles interrompant leur cyclicité et les autres. De même, DJABAKOU et al. (1985) notent l'absence de corrélation entre l'hématocrite et les avortements provoqués par la trypanosomose.

TRYPANOSOMOSE ET FONCTION DE LA REPRODUCTION CHEZ LES TAUREAUX TRYPANOTOLERANTS

Trypanosomose, comportement sexuel et spermogramme

La trypanosomose affecte la fonction sexuelle des taureaux trypanotolérants de manière variable. Une expérience (BATAILLE, 1990), d'infection artificielle à T. congolense de 5 taureaux Baoulé suivie pendant 5 mois, a permis d'observer deux séries de troubles:

• une baisse ou absence de libido, globalement concommitente à la présence de parasitémie détectée (et la période d'hyperthermie)

• une augmentation du taux d'anomalies morphologiques des spermatozoïdes et de spermatozoïdes morts, décalée (apparition 8 semaines après l'infection), et prolongée dans le temps.

Une grande variation individuelle est apparue dans l'intensité de ces troubles. Il n'a pas été observé de modification morphologique des testicules. Les modifications de volume et de concentration des éjaculats n'ont pas été significatives.

Une analyse des relations entre les observations cliniques et les caractéristiques spermatiques montre des corrélations entre le poids (et dans une moindre mesure l'hématocrite) d'une part, et le pourcentage de spermatozoïdes vivants et celui d'anomalies d'autre part. De plus, le poids est aussi corrélé au Temps de Première Monte (cf Tableau 9.2.).

Tableau 9.2.- Corrélations entre différents paramètres lors d'infection trypanosomienne chez des taureaux Baoulé (BATAILLE, 1990)

* = p<0,01
** = p<0,001

Il n'est pas possible de se prononcer sur la fertilité de ces taureaux en cas de saillie naturelle, par manque de critères de jugement. Par contre, pour tous les taureaux, les perturbations sont telles que les éjaculats ne remplissent plus les critères de congélabilité de la semence (soit en particulier un taux de spermatozoïdes vivants supérieur à 60%, et un taux d'anomalies majeures inférieur à 20%).

L'étude a duré 21 semaines après l'infection; au bout de ce temps, les animaux n'avaient toujours pas récupéré des caractéristiques spermatiques normales, alors que la parasitémie n'a été observée que pendant 8 à 15 semaines. L'effet de la trypanosomose sur la fonction sexuelle des taureaux trypanotolérants est donc de longue durée en l'absence de traitement.

CLOE et al. (1989) ont observé, suite à une infection naturelle chez un taureau Baoulé par T.vivax une augmentation du nombre de spermatozoïdes présentant des anomalies majeures, persistant après traitement pendant plus de 6 mois (cf. figure 9.1.). Le traitement n'a donc pas permis une récupération rapide de la fonction de la reproduction.

Figure 9.1.: Détérioration du spermogramme d'un taureau Baoulé au cours d'une trypanosomose naturelle à T. vivax (CLOE et al., 1989)

DJABAKOU et al. (1984) ont étudié le temps de récupération des caractéristiques spermatiques après une série d'infections:

10 taureaux N'dama, âgés de 12 mois en début d'expérience, ont été infectés expérimentalement 4 fois de suite avec une même souche de T. congolense. Chaque infection était interrompue par un traitement au Bérénil (acéturate de diminazène) après un temps variant de 4 à 10 semaines. Une nouvelle infection était ensuite pratiquée après un délai de récupération variable (12 mois entre la première et la deuxième infection, 4 mois entre les autres).

La récolte du sperme a été effectuée mensuellement pendant 10 mois après la dernière infection, par électroéjaculation. 9 taureaux présentaient encore une azoospermie 1 à 2 mois après le dernier traitement. Les résultats varient ensuite, mais 7 mois après, 5 d'entre eux présentaient toujours une azoospermie. Selon une analyse de la motilité après 72 heures de conservation, un seul taureau présentait un sperme de bonne qualité les 7 premiers mois.

Les résultats varient donc encore en fonction des animaux, mais montrent que la fonction de reproduction des taureaux trypanotolérants peut être affectée pendant une longue période, même après traitement. Sans préjuger de l'effet spécifique de la première infection peu avant la puberté, l'expérience pose le problème des effects cumulatifs d'infections répétées.

GRUNDLER et al. (1985), ont infecté expérimentalement 5 taureaux à courtes cornes des savanes deux fois à 20 semaines d'intervalle à l'aide d'une même souche de T. congolense. La première infection a été interrompue au bout de 6 semaines par injection de Bérénil, la seconde a été suivie pendant 17 semaines. Ces 5 taureaux ont été comparés avec 5 témoins. (cf. figures 9.2. et 9.3.). La récolte de sperme a été faite par électroéjaculation.

Les résultats montrent que la chute de l'hématocrite lors de la première infection est suivie par une altération des spermatozoïdes (anomalies, mortalité), de manière décalée. Par contre, la baisse de l'hématocrite lors de la deuxième infection, au moins aussi sensible, n'a pas été suivie des mêmes effects sur les spermatozoïdes.

Figure 9.2. - Valeurs de l'hématocrite de taureaux après infection, traitement au Bérénil et réinfection (Grundler et al., 1985).

Figure 9.3. - Pourcentage de spermatozoïdes vivants et d'anomalies après infection, traitement au Bérénil et réinfection (Grundler et al., 1985).

Action de la trypanosomose sur les gonades

Dans toutes les expériences précédentes, l'absence de modification morphologique des testicules a été notée. Cependant, les anomalies, ou l'azoospermie constatées reflètent des lésions testiculaires. Celles-ci ont été étudiées par GRUNDLER et al. (1988) sur 5 taureaux de race taurine à courtes cornes infectés expérimentalement avec une souche de T. congolense. 3 ont été infectés pendant 15 semaines, 2 autres ont été infectés trois fois pendant une période de 57 à 62 semaines. Les testicules ont été prélevés et analysés à la fin de la période d'infection.

Les lésions observées sont les suivantes:

• pour les taureaux infectés pendant 15 semaines:
  • foyer(s) crayeux dans le parenchyme testiculaire

  • 2 taureaux sur trois présentaient une atrophie naissante de l'épithélium germinatif.

• pour les 2 autres taureaux:
  • forte atrophie de l'épithélium germinatif et aspermatogénèse
  • nécrose de l'épithélium, allant jusqu'au stade de calcification
  • orchite et épididymite intersticielles non purulentes
  • granulomes spermatiques au niveau de l'épididyme

Il n'a été retrouvé aucun trypanosome au niveau du testicule.

Les altérations du spermogramme proviennent donc d'une réaction dégénérative et inflammatoire; de plus, la formation de granulomes peut provoquer des obstructions des voies excrétoires. Les lésions observées laissent des doutes quant à la réversibilité de telles lésions.

Fig. 9.4. - Evolution des concentrations plasmatiques de testostérone et de LH avant et après infection trypanosomienne chez deux taureaux Baoulé (BOLY et al., 1991).

Il n'est pas présenté de données sur le suivi des infections; l'auteur affirme cependant que les lésions testiculaires dépendent plus de la durée de l'infection que de la gravité des symptômes.

Influence de la trypanosomose sur les mécanismes endocriniens

BOLY et al. (1991), en étudiant l'influence d'une trypanosomose à T. congolense sur la fonction sexuelle de 5 taureaux adultes, trouve les mêmes altérations que BATAILLE (1990): baisse de la libido, augmentation de la mortalité et du taux d'anomalies des spermatozoïdes après 10 semaines d'infection. Ils notent en plus une diminution du volume et de la concentration de l'éjaculat, ainsi qu'une diminution de la motilité des spermatozoïdes. Au bout de 25 semaines d'infection, ni la motilité, ni le taux de spermatozoïdes anormaux ne sont revenus aux normes d'avant l'infection.

Une étude comparative des concentrations plasmatiques de testostérone avant et six semaines après infection chez deux taurillons montre une réduction de 56% de la concentration moyenne de testostérone, et de 50% de celle de LH. Si l'aspect pulsatile est conservé, le nombre et l'amplitude des pics de sécrétion des deux hormones est nettement diminué (cf. fig. 9.4).

Mécanismes d'action

Les troubles rapportés chez les taureaux trypanosensibles lors d'une infection trypanosomienne sont du même type que chez les animaux trypanotolérants, mais sont soit plus intenses (augmentation rapide du taux d'anomalies, pouvant atteindre 100%), soit plus variés (diminution du volume et de la concentration des éjaculats) (SEKONI et al., 1988).

Les effets sur le spermogramme peuvent s'expliquer par des facteurs spécifiques, comme une thrombose du plexus pampiniforme, entraînant une dégénérescence des tubes séminifères (GRUNDLER et al., 1988), ou encore par des perturbations des glandes annexes (GRUNDLER et al., 1985). Ils peuvent être dus aussi, comme chez la femelle, à une perturbation de l'équilibre endocrinien (dépression ou lésions de l'axe hypothalamo-hypophysaire) ou à des effets non spécifiques tels qu'une hyperthermie récurrente ou prolongée (SEKONI et al., 1990). Les altérations des spermatozoïdes observées dans les éjaculats (anomalies, oligospermie,…) sont le résultat à terme des effets sur la spermatogénèse, celle-ci durant au total une soixantaine de jours chez le taureau.

Lors de comparaison entre animaux (BATAILLE, 1990), ces troubles, au moins pour une première infection, sont corrélés aux signes cliniques (perte de poids, anémie, durée de la maladie).

L'action d'infections successives reste encore à éclaircir: DJABAKOU et al. (1984) indiquent des effets importants d'une succession d'infections alors que GRUNDLER et al. (1985) semblent montrer qu'une deuxième infection est mieux supportée. Cette dernière expérience indique que les facteurs affectant la qualité du sperme sont indépendants de ceux provoquant l'anémie.

CONCLUSIONS ET AXES DE RECHERCHE

Les bovins trypanotolérants, lorsqu'ils expriment des signes cliniques, voient leur fonction de reproduction affectée par la trypanosomose; cette altération est plus ou moins importante et réversible après un temps variable, mais peut avoir des conséquences défavorables sur la productivité d'un troupeau.

Un traitement systématique avant la période de reproduction peut améliorer cette productivité. Une telle stratégie, si elle a prouvé son efficacité (cf ORDNER et al. (1987), TRAORE (1989)), est tout de même lourde et coûteuse, et ne met pas en valeur la trypanotolérance des animaux.

Les corrélations établies entre le poids et la cyclicité chez les femelles, et entre le poids et les caractéristiques spermatiques chez le mâle, semblent en faire pour l'instant le critère d'évaluation de l'impact de la trypanosomose sur la fonction de reproduction le plus adapté, contrairement à l'hématocrite. Une stratégie d'intervention en fonction de ce critère pourrait permettre d'augmenter la productivité du troupeau tout en tirant bénéfice de la trypanotolérance plus prononcée de certains individus.

De nombreux champs d'investigation nécessitent cependant encore des études, en plus des mécanismes d'action de la trypanosomose et de la trypanotolérance:

• Trypanosomose et puberté: il serait par exemple intéressant d'étudier si la récupération du poids (croissance compensatrice) après maîtrise de la trypanosomose permet un établissement rapide de la puberté, ou si la trypanosomose a une action spécifique prolongée (par exemple sur l'axe hypothalamo-hypophysaire, ou sur les gonades);

• Délais de rétablissement de la fonction sexuelle (cyclicité, spermogramme normal), avec ou sans traitement, et facteurs de variations…;

• Anatomo-pathologie de la trypanosomose sur les différents organes ou tissus participant à la fonction de reproduction, en fonction de la durée et des signes de l'infection;

• Critères pratiques pouvant être associés à l'atteinte de la fonction de reproduction, et permettant de prendre des mesures concrètes et efficaces rapidement;

• Répétabilité des troubles de la fonction de reproduction lors d'infections successives chez un même animal, transmissibilité de cet aspect de la trypanotolérance à la descendance.

Plus on possédera de données à ce sujet, et plus il sera facile d'établir une stratégie d'action (traitements, sélection,…) adaptée et d'optimiser ainsi les avantages que représentent ces races pour le développement des productions animales dans les régions concernées.

Enfin, la connaissance des facteurs de variations de l'atteinte de la fonction de reproduction lors de trypanosomose permettra, par l'analyse des critères adéquats, de mettre au point une sélection sur la trypanotolérance par infection (naturelle ou expérimentale) sans risque pour la fertilité ultérieure du troupeau.

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