Progresos en el manejo de malezas parásitas - Abuelgasim Elzein y Jürgen Kroschel

INTRODUCCIÓN

Las malezas parásitas de las familias de las Orobancáceas (Aeginetia spp., Orobanche spp., orobanca) y de las Escrofulariáceas (Alectra spp., Striga spp., escoba de bruja) son consideradas como las plagas agrícolas más serias y de mayor importancia económica en muchas partes del mundo. El género Striga comprende cerca de 40 especies, 11 de las cuales son parásitas de cultivos agrícolas. El género Orobanche tiene más de 100 especies de las cuales siete tienen importancia económica (Parker y Riches, 1993; Raynal-Roques, 1996).

Distribución geográfica y principales plantas hospedantes

Las malezas parásitas han desarrollado especificidad para ciertas plantas en la vegetación natural. Striga hermontica (Del.) Benth., S. asiatica (L.) Kuntze y S. gesnerioides (L.) Vatke, en ese orden, son las especies económicamente más importantes en los trópicos semiáridos y subhúmedos. Las dos primeras especies son parásitas específicas exclusivamente de gramíneas (cereales): sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench], maíz (Zea mays L.), mijo perla (Pennisetum americanum L.), arroz (Oryza sativa L.), caña de azúcar (Saccharum officinarum L.) y otras, mientras que la tercera especie parasita dicotiledóneas, especialmente caupí [Vigna unguiculata (L.) Walp.], tabaco (Nicotiana tabacum L.) y batata [Ipomea batatas (L.) Lam.] (Ejeta et al., 1992). África, y especialmente la región etiópico-sudanesa, ha sido descrita como el lugar de origen de las especies de importancia agrícola del género Striga, donde también se ha originado el sorgo (Vasudeva Rao y Musselman, 1987). S. hermonthica está ampliamente difundida en las zonas semiáridas tropicales de África del Norte y también se encuentra en la parte sudoeste de la península arábiga (Mohamed et al., 2001). S. asiatica tiene una amplia distribución en la parte este y sur de África, Asia, Australia y los Estados Unidos de América (Musselman, 1987). Finalmente, S. gesnerioides ocurre en África, la península arábiga, el subcontinente hindú y ha sido introducida en los Estados Unidos de América (Musselman y Parker, 1981).

Las especies del género Alectra se encuentran principalmente en África tropical y en la parte subtropical de África del Sur. A. sessiliflora y A. fluminensis también se encuentran en Asia tropical y subtropical y en la parte subtropical de América del Sur, respectivamente (Parker y Riches, 1993). A. vogelii Benth. es la especie más importante que parasita principalmente especies de leguminosas de grano en el África sub-sahariana, incluyendo caupí, maní bambara [Vigna subterranea (L.) Verdc.], soja [Glycine max (L.) Merr.], frijol mungo [Vigna radiata (L.) Wilczek], maní (Arachis hypogaea L.) y frijol común (Phaseolus vulgaris L.).

La región del Mar Mediterráneo es considerada como uno de los centros de origen de las especies de Orobanche. Estas especies están distribuídas universalmente, desde los climas templados hasta los trópicos semiáridos. La distribución de Orobanche crenata Forsk. está limitada a las regiones del Mediterráneo, Cercano Oriente y África Oriental (Etiopía), mientras que otras especies tienen una difusión mayor. Actualmente, las especies de O. crenata, O. ramosa L., O. aegyptiaca Pers., O. cernua Loefl., O. cumana Wallr., O. minor Sm. y O. foetida Poir. constituyen uno de los factores bióticos más importantes que limitan la producción de leguminosas como habas (Vicia faba L.), garbanzos (Cicer arietinum L.), lentejas (Lens culinaris Medick.) y cultivos de la familia de las Solanáceas como tomate (Lycopersicum esculentum Mill.), papa (Solanum tuberosum L.) y tabaco (Nicotiana tabacum L.) y Asteráceas, principalmente girasol (Helianthus annuus L.) (Parker y Riches, 1993).

Ciclo biológico

Las semillas de las malezas que parasitan las raíces varían en su capacidad para germinar inmediatamente después que han llegado a la madurez. Las semillas de Striga y Orobanche tienen latencia y requieren un período de maduración postcosecha, mientras que las semillas de Alectra vogelii pueden germinar inmediatamente después de la cosecha si las condiciones ambientales son favorables (Riches, 1989). La germinación de las semillas ocurre cuando las semillas maduras son expuestas durante varios días a condiciones cálidas y húmedas seguidas por señales químicas exógenas producidas por las raíces hospedantes (y por algunas no hospedantes) conocidas como estimulantes de la germinación (Worsham, 1987). En el momento de la germinación, el tubo germinativo que se encuentra próximo a las raíces del hospedante se elonga hacia la raíz del mismo y desarrolla un órgano de fijación o haustorio que sirve como puente entre el parásito y el hospedante del cual toma agua, nutrientes minerales y carbohidratos, causando a la planta estrés de sequía y marchitándola. Un crecimiento raquítico, clorosis de las hojas y reducción en la fotosíntesis pueden ser observados en plantas huéspedes susceptibles con la consecuente reducción del rendimiento de grano (Frost et al., 1997). La mayor parte de las semillas de la maleza que caen al suelo no llegarán al estimulante pero pueden permanecer viables por más de 15 años formando un banco de semillas para las próximos cultivos. La penetración de las células del haustorio en los tejidos del hospedante (xilema y/o floema) se lleva a cabo en forma mecánica por presión en las células endodérmicas del hospedante y por medio de enzimas hidrolíticas. El desarrollo de condiciones favorables para la germinación, la germinación, el contacto o adherencia del parásito y la penetración son facilitadas por sistemas elegantes de comunicación química entre el hospedante y el parásito (Maass, 1999). Después de varias semanas de desarrollo bajo la tierra, el parásito emerge y después de un breve período comienza a florecer y producir semillas. La producción de semillas es muy abundante; una planta puede producir más de 100 000 semillas y de ese modo reinfestar el terreno. Por lo tanto, si las plantas hospedantes son cultivadas con frecuencia en la misma parcela, la población de semillas en el suelo se incrementa enormemente y la producción del cultivo es cada vez más antieconómica (Kroschel, 2001).

Importancia agrícola y pérdidas de rendimiento

Las plantas superiores parásitas de las raíces causan una considerable reducción del crecimiento y pérdida de rendimiento de muchos cultivos alimenticios y especies forrajeras. En términos generales, Striga tiene un impacto mayor en el bienestar del ser humano que cualquier otra angiosperma parásita, ya que sus hospedantes son cultivos de subsistencia en áreas agrícolas marginales. En general, la baja fertilidad del suelo, la deficiencia de nitrógeno, los suelos bien drenados y el estrés de agua acentúan la severidad del daño que causa Striga a las plantas hospedantes. Estas son, típicamente, las condiciones ambientales para los hospedantes de Striga en los trópicos semiáridos a subhúmedos. Actualmente, Striga es considerada como la limitante biótica más importante para la producción de alimentos en África donde afecta la vida de 300 millones de personas. En las áreas infestadas, las pérdidas de rendimiento asociadas con el daño de Striga frecuentemente son significativas, variando entre 40 y 100 por ciento (Bebawi y Farah, 1981; Lagoke et al., 1991; Ejeta et al., 1992). Más aún, se ha pronosticado que la producción de granos en África enfrenta en el futuro el peligro de un incremento de dicho riesgo. Esto es debido a varios factores que tienen influencia sobre la ocurrencia de la maleza y que pueden acelerar la futura difusión y la intensidad de la infestación de las especies de Striga en los sistemas de producción agrícola. Estos factores incluyen la futura adaptación de Striga a los cultivos y a un mayor espectro ecológico y una disminución de la fertilidad en los suelos tropicales (Kroschel, 1998). Las pérdidas significativas de rendimiento pueden resultar en escasez o falta total de alimentos para millones de agricultores de subsistencia, agravando así el hambre y la pobreza.

Alectra vogelii es una importante plaga de la producción de caupí en África. La infección del parásito no disminuyó la producción de materia seca total del caupí, pero alteró significativamente su distribución al aumentar su proporción en las raíces (Rambakudzibga et al., 2002). Las pérdidas de rendimiento de los cultivos causadas por la infestación de A. vogelii variaron desde 41 por ciento hasta la pérdida total del cultivo en el caso de cultivares muy susceptibles (Lagoke et al., 1993). La reducción del rendimiento es debida a una demora en la iniciación de la floración, a un menor número de flores y vainas y a una reducción de la masa de las vainas y los granos (Mugabe, 1983).

El daño causado por la maleza parásita Orobanche en los cultivos de campo y en las hortalizas es importante en Cercano Oriente, Sur y Este de Europa y en varias repúblicas de la ex Unión Soviética y causa pérdidas de rendimiento que varían entre cinco y 100 por ciento (Linke et al., 1989). Por ejemplo, en Marruecos, la infestación de O. crenata en las leguminosas alimenticias causó en el año 1994 pérdidas promedio del 32,7 por ciento, en cinco provincias, lo cual fue equivalente a una pérdida de producción de 14 389 toneladas estimadas en $EE.UU. 8,6 millones (Geipert et al., 1996). Como resultado de la completa devastación causada por Orobanche en muchas áreas, los métodos de producción han tenido que ser modificados y/o el cultivo de algunas especies hospedantes susceptibles ha tenido que ser abandonado.

Métodos de control: posibilidades y limitaciones

El control de las malezas parásitas, en comparación con el control de las malezas no parásitas, es sumamente difícil. La capacidad del parásito para producir un número excepcionalmente alto de semillas que pueden permanecer viables en el suelo por más de 10 años y su interacción fisiólogica particular con las plantas hospedantes son las principales dificultades que limitan el desarrollo de medidas de control exitosas que puedan ser aceptadas y usadas por los agricultores de subsistencia.

Sin embargo, se han ensayado varios métodos para el control de las malezas parásitas incluyendo métodos culturales y mecánicos (rotación de cultivos, cultivos trampa y cultivos de captura, barbecho, remoción manual, fertilización nitrogenada, época y método de siembra, cultivos intercalados o mezclados), físicos (solarización), químicos (herbicidas, estimulantes artificiales de la germinación de las semillas, p. ej., etileno, ethephon, strigol), uso de variedades resistentes y biológicos. Estos métodos de control fueron revisados por Parker y Riches (1993) y recientemente resumidos por Kroschel (2001) y Omanya (2001). En la finca del agricultor, el manejo de las malezas parásitas es aún insatisfactorio ya que -con la excepción del uso de glifosato en habas para controlar O. crenata- los métodos actualmente disponibles no son lo suficientemente eficientes como para controlar las etapas de desarrollo subterráneo de los parásitos. Actualmente, la recuperación de los predios infestados puede tener éxito solamente por medio del mejoramiento de los sistemas de producción existentes; para ello es necesario un completo análisis del problema de las malezas parásitas a fin de desarrollar un programa integrado, consistente y sostenible de control que abarque enfoques más realistas compatibles con los sistemas de producción existentes y con las preferencias y los ingresos de los agricultores (Kroschel, 1999).

El éxito de las medidas culturales es evidente solo a largo plazo y no mejora inmediatamente los rendimientos del cultivo en razón de la larga fase de desarrollo subterráneo de la maleza, de la producción de un gran número de semillas y de su longevidad (Parker y Riches, 1993). Por otra parte, el ingreso de los agricultores de subsistencia es por lo general demasiado bajo como justificar el uso de insumos técnicos complejos tales como el etileno, para causar la germinación inefectiva de las semillas de Striga, como se usa en Carolina del Norte, Estados Unidos de América, para erradicar S. asiatica, o con la solarización del suelo. Además del costo, la selectividad, la baja persistencia y la disponibilidad son las mayores limitaciones que presenta la aplicación de herbicidas. Por otro lado, el uso de estimulantes sintéticos de la germinación y la aplicación de altas dosis de fertilizantes nitrogenados (más de 80 kg/N/Ha, generalmente como sulfato de amonio o urea) no son fácilmente aplicables en los sistemas africanos de producción (Kroschel et al., 1997). Se ha informado sobre algunas líneas resistentes a ciertas asociaciones parásito-hospedante (Lane et al., 1997) pero esa resistencia sufre a menudo la interferencia de la gran diversidad genética de los parásitos. Recientemente se han obtenido algunos éxitos en el campo del control biológico pero, sin embargo, no se ha llegado a aplicaciones prácticas debido a las dificultades asociadas con la cría masiva de los predatores, su liberación, formulación y sistemas de entrega.

El principal objetivo de este capítulo es resumir el progreso que se ha realizado en el manejo de las malezas parásitas. Se propondrán estrategias sobre como utilizar estos progresos para formular métodos exitosos de control que sean económicamente accesibles y aceptables para los agricultores de subsistencia.

AVANCES EN EL CONTROL DE MALEZAS PARÁSITAS

Progresos en el control cultural: prácticas locales y posibles mejoramientos

Trasplante

En algunas zonas de África y Asia el trasplante es una práctica tradicional en el cultivo del sorgo y el mijo, ya sea para llenar la falta de plantas después de la emergencia o del raleado o para compensar el período de crecimiento que puede ser muy corto para completar el ciclo de la especie (Rehm, 1989). Sin embargo, en general, el trasplante de maíz no se practica en condiciones de secano en los trópicos y subtrópicos, probablemente a causa de la falta de técnicas adecuadas y de riego para controlar la humedad en el momento del trasplante. El trasplante de los hospedantes podría ser un método efectivo para el manejo de Striga ya que la plántula del cultivo sería de más edad y más resistente al ataque de la maleza. Cechin y Press (1993) encontraron que había menos plantas de Striga adheridas y habían hecho menos daño en la planta hospedante a medida que aumentaba la edad del sorgo. En experimentos in vitro, la germinación y el desarrollo subterráneo de Striga hermontica fue menor en el sorgo trasplantado comparado con el sorgo sembrado directamente (Dawoud et al., 1996). Este método redujo significativamente el daño causado por Striga al sorgo e incrementó sensiblemente los rendimientos. Recientemente, Oswald et al. (2001) evaluaron en el campo, en el occidente de Kenya, el efecto del trasplante del maíz y del sorgo sobre el rendimiento del grano y el parasitismo de Striga bajo condiciones de secano; encontraron un incremento significativo en el rendimiento del grano en el maíz trasplantado y menos adherencia y emergencia de Striga, en comparación con la siembra directa. Sin embargo, el sorgo trasplantado no redujo la emergencia de Striga ni mejoró el rendimiento de grano. Por otro lado, se encontraron considerablemente bajas densidades de Striga cuando las plántulas de maíz tenían 17 días en el momento del trasplante. Con el aumento de la edad de las plántulas de maíz al momento del trasplante se encontró una mayor reducción de la infestación de Striga.

Sería posible concluir que el trasplante de sorgo y maíz pudiera convertirse en un método adecuado para favorecer un aumento de la tolerancia a la infestación del parásito. El método es simple, requiere una capacitación sencilla para su ejecución y puede fácilmente ser hecho por los agricultores de susbsistencia y sus familias. A causa de la alta necesidad de mano de obra, el trasplante de maíz bajo condiciones de secano es probablemente adecuado solo para áreas pequeñas (0,1 ha) fuertemente infestadas con Striga. En esas condiciones podrían duplicarse los rendimientos. Un incentivo para que los pequeños agricultores usen este método podría ser la consideración de que el único insumo puesto en riesgo es su propio trabajo. El trasplante de maíz también podría ser extendido a la gran producción mecanizada si los resultados positivos obtenidos por Scheffer (1988) en Alemania con este método pudieran ser adaptados a condiciones de secano. Sin embargo, el establecimiento de almácigos y el momento de la operación de trasplante requieren un cierto nivel de manejo de la finca que podría limitar la aplicación de esta técnica.

Rotación de cultivos con cultivos trampa y cultivos de captura

La rotación de cultivos con cultivos trampa y con cultivos de captura ha sido propuesta y practicada desde hace mucho tiempo como una medida de control de las malezas parásitas. La rotación más favorable para el control de Striga es con un cultivo trampa: un cultivo que estimula la germinación de las semillas de Striga pero que no puede ser infestado por el parásito. Los cultivos más promisorios como cultivos trampa para Striga y Orobanche han sido recientemente listados por Kroschel (2001). Es obvio que los agricultores de los países o regiones con posibilidades de comercializar los productos de esos cultivos trampa como el algodón y la soja tienen ventajas para adoptar esos sistemas de producción (Kroschel y Sauerborn, 1996). Se ha llegado a la conclusión de que existen grandes diferencias entre cultivares en lo que se refiere a su habilidad para actuar como trampas y que la caracterización y las recomendaciones de los mejores cultivares deberían ser hechas en forma rutinaria por los investigadores que trabajan en áreas infestadas de Striga y Orobanche (Berner et al., 1995). También es necesario recordar que los agricultores desean encontrar en un cultivar muchas características tales como alto potencial de rendimiento, precocidad, color, calidad culinaria y otras que deben ser consideradas cuando se hacen recomendaciones (Ransom, 1999).

Los cultivos de captura son especies susceptibles al parásito y que, por lo tanto, se infestan. Antes que el parásito tenga posibilidades de florecer y formar semillas el agricultor debería arrancar las plantas del cultivo de captura y destruir el parásito. La especie más promisoria para capturar S. hermontica es el sudangrás (Sorghum sudanense L.) (Last, 1961; Oswald et al., 1999). Sin embargo, los cultivos de captura raramente han sido usados por los agricultores para controlar Striga porque la técnica no es bien conocida o comprendida y presenta desventajas importantes si no está adaptada a sistemas específicos de producción (Oswald et al., 1999). A pesar de varios informes de casos exitosos, se ha demostrado que estos dos métodos -cultivos trampa y cultivos de captura- tienen un efecto aceptable solamente donde el nivel de infestación del suelo es muy bajo. Lamentablemente, algunos experimentos en Kenya occidental han demostrado que aún después de cuatro años de cultivo continuo con caupí y algodón, la Striga aún permanecía en el suelo a niveles peligrosos (Odhiambo y Ransom, 1996).

Cultivos intercalados

La siembra intercalada de cereales con leguminosas y otras especies es una práctica común en muchas áreas de África y se ha encontrado que tiene influencia sobre las infestaciones de Striga. Algunos resultados obtenidos en Kenya indican que la siembra intercalada de maíz con caupí y batatas puede reducir la emergencia de Striga (Oswald et al., 2002). En Kenya recientemente se descubrió que la inhibición de Striga hermonthica fue significativamente mayor en un cultivo intercalado de maíz y pega-pega [Desmodium uncinatum (Jacq.) DC] que la observada con otras leguminosas, por ejemplo con Crotalaria spp., soja o caupí (Khan et al., 2000). En este caso el rendimiento del maíz aumentó en dos toneladas por hectárea. Las especies del género Desmodium son leguminosas que se pueden controlar fácilmente por medio de cortes a fin de minimizar la competencia con los cultivos. Los mecanismos por medio de los cuales D. uncinatum reduce la infestación de Striga en los cultivos intercalados tienen relación con efectos alelopáticos que inhiben el desarrollo de los haustorios de la maleza (Khan et al., 2001). La identificación de los compuestos liberados por D. uncinatum que causan la supresión del parásito podrá brindar más elementos para desarrollar mejores estrategias de cultivos intercalados así como también nuevos enfoques para la biología molecular en S. hermonthica (Gressel, 2000). En resumen, los cultivos intercalados tienen el potencial para reducir la infestación y la reproducción de Striga.

Manejo de los barbechos como una nueva técnica para el manejo de Striga

El manejo de los barbechos es un nuevo concepto que está siendo aplicado en suelos severamente agotados. Los árboles y arbustos de la familia de las leguminosas poseen muchas ventajas para ser usados en estas condiciones. Una vez que se han establecido necesitan escasos cuidados, pueden producir leña y alimentos y al mismo tiempo mejorar el nivel de nitrógeno del suelo (Rao y Gacheru, 1998). Los árboles cultivados en las fincas con múltiples propósitos (agroforestería) pueden tener potencial para mejorar la fertilidad del suelo y/o provocar la germinación suicida de las semillas de Striga y de esa forma contribuir a reducir el nivel de infestación. Varias especies de árboles han sido identificadas con buenas cualidades para manejar barbechos y además han mostrado capacidad para estimular la germinación de la Striga en estudios llevados a cabo en macetas y en cámaras de crecimiento (Oswald et al., 1996). Sesbania sesban (L.) Merr. es la especie más promisoria tanto en lo que se refiere a su facilidad de establecimiento como a su posterior remoción del campo y al estímulo a la germinación de Striga (ICRAF, 1996). Pruebas de laboratorio realizadas posteriormente (Rao y Gacheru, 1998) confirmaron el potencial de varias especies de árboles y arbustos para estimular la germinación de semillas preacondicionadas de Striga. Las especies más promisorias determinadas en esas pruebas fueron: Senna spp., Crotalaria agatiflora Schweinf., y C. grahamiana Wight y Arn., Calliandra calothyrsus Meis, Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit, y Desmodium contortum (Aubl.) Macbr. En ensayos de campo llevados a cabo en Kenya, los mismos autores informaron que ocurrió una menor infestación de Striga en el cultivo del maíz después de 12 meses de barbechos de Sesbania spp., S. didymobotrya (Fresen.), Tephrosia vogelii (Hemsley) A. Gary, C. grahamiana y D. distortum comparadas con barbechos naturales. En el campo, en el este de Zambia, el maíz sembrado después de tres años de barbechos de Sesbania sesban, Leucaena leucocephala y Senna siamea (Lam.) H. S. Irwin y Barneby, no presentaba infestación de S. asiatica (ICRAF, 1996).

Según Rao y Gacheru (1998) los barbechos mejorados adoptando la tecnología agroforestal redujeron la infestación de Striga por medio de alguno de los siguientes mecanismos:

• Los árboles en el sistema de barbecho actúan como falsos hospedantes y causan la germinación suicida de las semillas de Striga.

• Incremento del contenido de nitrógeno en la capa superior de suelo al final del período de barbecho y mineralización del nitrógeno en la fase siguiente de cultivo.

• Producción de estimulantes de la germinación de Striga durante el proceso de descomposición de los residuos vegetales en el suelo.

• Incremento de la actividad microbiana como consecuencia de la incorporación de los residuos orgánicos en el suelo que afectan la maduración y la viabilidad de las semillas de Striga.

• Mayor fertilidad del suelo permitiendo una mejor competencia de las plantas de maíz con Striga.

De esta manera, un sistema agroforestal apropiado puede proporcionar una importante estrategia suplementaria para agotar el banco de semillas de Striga por medio de la germinación suicida, incluso durante la fase de barbecho.

Progresos en el control químico: accesibilidad y factibilidad económica

Herbicidas

Para que los herbicidas sean efectivos en el control de las malezas parásitas -es necesario recordar que están caracterizadas por largas etapas de desarrollo subterráneo- dentro de la misma temporada de crecimiento pueden ser aplicados en formulaciones de pre- o postemergencia del cultivo, pero en todos los casos de preemergencia de los parásitos. Durante las últimas décadas se han identificado algunos productos químicos útiles para el combate de las malezas parásitas (García-Torres, 1998). Sin embargo, la falta de tecnología para su aplicación, la escasa selectividad de los cultivos, la baja persistencia y la escasa disponibilidad son limitaciones importantes para un uso exitoso de esos herbicidas en los países en desarrollo donde los ingresos de los agricultores pueden ser muy bajos para realizar esa inversión.

Striga: Dicamba, como herbicida de postemergencia ha controlado Striga cuando se aplicó inmediatamente después de su adherencia a la planta hospedante; el momento de aplicación es importante para maximizar su efectividad en lo que se refiere al control de la maleza y a la seguridad del cultivo (Odhiambo y Ransom, 1997). 2,4-D es el herbicida más usado para prevenir la producción de semillas de Striga; en este caso el herbicida debe ser aplicado varias veces directamente sobre los parásitos durante el período de crecimiento ya que las plántulas de Striga que están aún en la etapa subterránea no son afectadas por el mismo (Pare et al., 1996). Sin embargo, a causa de la baja selectividad del 2,4-D, este no puede ser usado en cultivos intercalados.

Los tratamientos comerciales de semillas hechos con fungicidas e insecticidas son muy usados en la agricultura moderna. Sin embargo, el tratamiento de semillas con herbicidas no ha sido comercialmente desarrollado y podría ser de interés en el caso de las malezas parásitas de las raíces dado que las infecciones parasitarias ocurren solamente en el sistema radical de las plantas hospedantes. Un resultado interesante de los últimos esfuerzos hechos en este sentido ha sido la utilización de herbicidas inhibidores de la enzima acetolactate-synthase (ALS) para el revestimiento de semillas de variedades de maíz que poseen resistencia al lugar de ataque. La ventaja de estos genotipos de maíz es que permiten el uso de una extensa familia de herbicidas efectivos contra la Striga que de otra manera matarían el maíz. Entre estos herbicidas se encontró que imazapyr y pyrithiobac proporcionaban una excelente y efectiva protección contra la Striga en maíces resistentes al ALS, en formulaciones como soluciones, aprestos y revestimientos (Kanampiu et al., 2001a). Aún bajo fuertes infestaciones de Striga estos tratamientos pueden llegar a triplicar los rendimientos del maíz (Abayo et al., 1998). Como resultado de posteriores investigaciones de laboratorio se informó que la aplicación de imazapyr y pyrithiobac causó la casi total destrucción de las semillas viables de Striga que se encontraban en los 10 cm superiores del suelo y la supresión del 80 por ciento de las mismas en los 30 cm superiores; en este caso fueron se revestieron semillas de maíz resistente a la imidazoline (Kanampiu et al., 2001a). La traslocación sistemática de ambos herbicidas a través de las raíces del maíz y la exudación de las mismas también fue confirmada por la destrucción de la Striga adherida, diezmando además el banco de semillas en el suelo, respectivamente. Sin embargo, el movimiento del herbicida en el perfil del suelo puede causar un efecto negativo sobre los cultivos intercalados susceptibles ya que en África es común la siembra de especies hospedantes de Striga. Sin embargo, los cultivos sensibles a imazapyr y pyrithiobac como caupí y frijol mungo (Vigna radiata L.) no fueron afectados cuando se sembraron intercalados con maíz a más de 15 cm de distancia de las semillas de maíz recubiertas con 0,4 mg ia de pyrithiobac y 0,84 mg ia de imazapyr, respectivamente (21 y 45 g ia/ha), una dosis doble de la recomendada normalmente. Desde el momento que esas leguminosas, por lo general, son sembradas en forma equidistante de los montículos de maíz dentro del surco (p. ej., 30 cm entre montículos) o entre los surcos de maíz espaciados a 75 cm, la técnica es segura para los cultivos intercalados. La simplicidad de esta tecnología, su adaptabilidad a los métodos agronómicos de control de Striga y, más especialmente, su compatibilidad con los sistemas de producción de cultivos intercalados, podría contribuir en el futuro a un mejor desarrollo de un enfoque integrado de control para el combate de la Striga, siempre que nuevas razas de Striga no desarrollen resistencia a los herbicidas. Sin embargo, actualmente esta no es una opción para los agricultores de escasos recursos. La continuidad en la explotación de técnicas de ingeniería genética para obtener plantas resistentes a los herbicidas ampliará el uso de herbicidas más seguros y proporcionará un control de las malezas parásitas en forma rentable.

Orobanche: en varios países se han llevado a cabo intensas investigaciones y varios intentos para seleccionar potenciales herbicidas para el control de Orobanche. En términos generales, el factor limitante más importante entre los herbicidas promisorios es el grado de selectividad de los cultivos a las tasas requeridas para su control y el momento crítico de aplicación, sobre todo en los casos de herbicidas sistémicos de aplicación foliar. Sin embargo, el glifosato es el primer herbicida promisorio desarrollado para el control de Orobanche cristata en el cultivo de habas (Schmitt et al., 1979) y es aún el herbicida más usado con este propósito. Desde entonces se han hecho un considerable número de estudios para tratar de clarificar la selectividad y el uso de glifosato en otros cultivos de leguminosas y de otras familias susceptibles a Orobanche. Se han obtenido éxitos en algunos cultivos bajo condiciones específicas como el tiempo y la dosis de aplicación. Los cultivos en los cuales el uso del glifosato es considerado seguro incluyen haba, zanahoria (Daucus carota L.) y apio (Apium graveolens L.). Sin embargo, los incrementos de rendimiento son variables en los casos de infestaciones severas. Además del glifosato, otros herbicidas como sulfonylurea, imazethapyr e imidazoline fueron efectivos en muchos cultivos hospedantes, tanto en demostraciones como a nivel comercial, en numerosos lugares de Cercano Oriente (Israel), (Jacobson, 2002) y la región del Mediterráneo (España), (García-Torres et al., 1999). Se ha demostrado que la fitotoxicidad de algunos herbicidas de postemergencia sobre los cultivos puede ser evitada o reducida alterando la técnica de aplicación. Por ejemplo, por medio de la aplicación de chlorsulfuron y triasulfuron con el agua de riego, O. aegyptiaca puede ser bien controlada y el rendimiento de los tomates puede ser incrementado sin dañar el cultivo (Kleifeld et al., 1999). En España, se obtuvieron resultados promisorios con un control de 60-80 por ciento de O. crenata, embebiendo o recubriendo las semillas de haba y de guisante (Pisum sativum L.) o las semillas de lenteja con bajas concentraciones de imazethapyr o imazapyr, respectivamente (Jurado Expósito et al., 1996, 1997; García-Torres et al., 1999). La germinación de la semilla y el crecimiento del cultivo no fueron afectados por la fitotoxicidad de ambos herbicidas. Sin embargo, esta tecnología aún no sido desarrollada u optimizada para su aplicación en el campo.

Estimulantes de la germinación

La aplicación de estimulantes de la germinación para inducir la germinación suicida de las semillas de las plantas parásitas es aparentemente atractiva en razón de su seguridad, su descomposición en el suelo en un corto período y su alta actividad biológica a dosis muy bajas. Un ejemplo evidente fue el uso de gas etileno en Carolina del Norte, Estados Unidos de América, para erradicar S. asiatica por medio de la inyección de gas debajo de la superficie del suelo usando equipos especiales. A nivel de experimentación el método también fue probado en África. Sin embargo, los resultados obtenidos en Kenya indicaron una reducción de solamente un 50-60 por ciento del banco de semillas, mucho menor de lo obtenido normalmente en los Estados Unidos de América (Egley et al., 1990). Sin embargo, en algunas partes de África, el etileno fue más efectivo que los cultivos trampa para reducir el banco de semillas de Striga (Odhiambo y Ransom, 1997). Por esta razón, su uso en áreas severamente infestadas podría probablemente ser altamente económico siempre que los problemas de distribución y aplicación puedan ser resueltos ya que el costo del compuesto es bajo ($EE.UU. 12/ha) (Ransom, 1999).

El compuesto Nijmegen 1, recientemente sintetizado por Zwanenburg y Wigchert (1998) y GR 24, que están estructuralmente relacionados con el estimulante natural Strigolactone, son los estimulantes sintéticos de la germinación más potentes, a bajas concentraciones (10^-9-10^-6 mol/l), para muchas especies de Striga y Orobanche (Wigchert et al., 1999). El estimulante Strigolactone, producido naturalmente por las plantas de sorgo, no puede ser aislado para su producción comercial en razón de su extremadamente baja concentración (Wegman, 2002). Sin embargo, la preparación en gran escala de Nijmegen 1 es relativamente simple y posible a bajo costo, lo cual facilita su aplicación en el campo (Nefkens et al., 1997; Wigchert et al., 1999). En condiciones de campo, la aplicación de 2,5 l/m² de 50 ppm de solución de Nijmegen 1 redujo en un 35 por ciento el banco de semillas de Orobanche a 0-30 cm de profundidad (Miele et al., 2001) lo cual corresponde a la germinación máxima inducida en estudios in vitro. Una formulación adecuada podría probablemente aumentar su eficacia y la distribución en el suelo. Recientemente, Wegmann (2002) informó acerca de resultados promisorios cuando una fórmula de Nijmegen 1 (por BASF AG) fue aplicada bajo condiciones de campo. El conocimiento más completo del comportamiento en el suelo de Nijmegen 1 tal como adsorción, movilidad y destino y como asperjar el compuesto con un portador de volumen fácilmente manejable, podría ayudar a comprender su eficacia relativa bajo condiciones de pedológicas y ambientales contrastantes (Streibig, 2002).

Progresos en el fitomejoramiento para obtener variedades resistentes

La resistencia de la planta hospedante debería ser probablemente el método más práctico y con potencial para el control de las malezas parásitas. Usando enfoques biotecnológicos (incluyendo bioquímica, cultivo de tejidos, fitomejoramiento y genética vegetal y biología molecular) se han realizado progresos significativos para desarrollar metodologías de selección y nuevos ensayos de laboratorio que han llevado a la identificación de mejores fuentes de resistencia de los hospedantes a las malezas parásitas (Ejeta et al., 2000; Haussmann et al., 2000; Omanya, 2001; Mohamed et al., 2001). No se ha encontrado inmunidad total de plantas hospedantes contra Striga u Orobanche. Sin embargo, variedades resistentes de varias especies cultivadas se usan actualmente en diferentes partes de África, Europa y Asia. Dado que muchos de los cultivares tolerantes a veces no son aceptados por los agricultores en razón de su bajo rendimiento, pobre calidad de las semillas o problemas en el almacenamiento, limitada adaptación a una amplia gama de condiciones agroecólogicas o sensibilidad a distintas plagas y enfermedades, las nuevas técnicas desarrolladas contribuyen significativamente a superar esos problemas permitiendo la transferencia de genes de resistencia a cultivares adaptados y con alto potencial de rendimiento. Esto conducirá, sin duda, a una menor infestación de los parásitos y a más altos rendimientos de los cultivos.

Striga: se ha documentado resistencia a Striga en soja, arroz de secano y sorgo (Hess y Haussmann, 1999). En los últimos años el proyecto INTSORMIL PRF-213 ha identificado algunas variedades de sorgo para ser oficialmente entregadas a la producción comercial en varios países (Ejeta, 2002). En 1999, dos cultivares resistentes a Striga fueron entregados para su cultivo en gran escala en regiones del noroeste de Etiopía donde la Striga es endémica. En el año 2002, otra variedad superior de sorgo denominada ‘Brhan’ fue identificada y recomendada para su entrega oficial en la región de Amhara, en Etiopía. En Tanzanía, dos variedades precoces de sorgo de grano blanco, resistentes a Striga fueron aprobadas para su entrega oficial y cultivo en áreas de cultivo de sorgo donde la Striga ha constituído una importante limitación para el cultivo. Ambas líneas -’P9405’ y ‘P9406’- que han sido registradas con los nombres de ‘Kakika’ y ‘Wahi’, respectivamente, fueron desarrolladas en la Universidad de Purdue, Estados Unidos de América (Mbwaga y Riches, 2002). Sin embargo, en los campos fuertemente infestados, el nivel de resistencia a menudo puede no ser suficiente para reducir las pérdidas de rendimiento; por ejemplo, el mecanismo de resistencia de ‘SRN39’ que se basa en la baja producción de estimulante no es eficiente en campos en los que hay un consistente banco de semillas de Striga.

En el caso del maíz se han hecho considerables progresos en el Instituto Internacional de Agricultura Tropical (IITA) y en el Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT) desarrollando variedades de polinización abierta, líneas endocriadas e híbridos que han reducido los síntomas del daño en la planta hospedante (tolerancia) y limitado la emergencia del parásito en infestaciones artificiales de S. hermonthica (Kim, 1994; Berner et al., 1995; Lane et al., 1995). Algunos de estos materiales han mostrado niveles moderados de resistencia a S. aspera (Willd.) Benth. y a S. asiatica. Las variedades resistentes han sido desarrolladas con adaptación a las ecologías de tierras bajas y de media altitud y con un rango característico de madurez, color y textura del grano (Kling et al., 2000). Para asegurar que las variedades desarrolladas estén adaptadas a las necesidades de los agricultores y que satisfagan las preferencias del usuario final, las mejores variedades están siendo activamente evaluadas con los agricultores por medio de los esfuerzos de las redes regionales de maíz y Striga y varios proyectos colaboradores, incluyendo el proyecto de estrés de maíz para África.

En el caso del arroz, las líneas de Oryza glaberrima ‘ACC102196’, ‘Makassa’ e ‘IG10’ así como las líneas ‘IR49255-BB-5-2’ e ‘IR47255-BB-5-4’ de O. sativa, en condiciones de campo, en Cote d’Ivoire, mostraron resistencia parcial a S. aspera y S. hermonthica (Riches et al., 1996; Johnson et al., 2000).

En el caso del caupí, la variedad local ‘B 301’ de Botswana; ‘IT82D-849’ (línea mejorada de IITA); ‘Gorom local’ de Burkina Faso y ‘58-57’ de Senegal son completamente resistentes, con algunas variaciones, a diferentes líneas de S. gesnerioides (Singh y Emechebe, 1990). Por medio de cruzamientos se ha desarrollado un cierto número de variedades con resistencia combinada a las cinco líneas de S. gesnerioides (Singh, 2000). Algunas de esas líneas mostraron resistencia a Alectra vogelii, marchitamiento bacteriano, áfidos, brúquidos, trips y enfermedades virósicas, con un rendimiento potencial de más de dos toneladas/ha.

Orobanche: se han desarrollado variedades de distintos cultivos tolerantes/resistentes a Orobanche, las que han estado en uso por algunos años. El ejemplo más destacado lo constituye el desarrollo de variedades de girasol resistentes a O. cernua/cumana. Lamentablemente, esta resistencia ha sido superada por razas nuevas y más virulentas de O. cumana en muchos países de la región del Mediterráneo, este de Europa y la ex Unión Soviética (Rodríguez-Ojeda et al., 2001). Dos cultivares de haba, ‘Giza 429’ y ‘Giza 674’, con un buen nivel de resistencia a O. crenata han sido entregados a la producción en la zona central y alta de Egipto (Khalil et al., 1993). Más aún, un nuevo genotipo de haba, ‘X-843’, derivado de ‘Giza 402’ y resistente a O. crenata, ha mostrado un buen rendimiento y fue recomendado para su utilización en el norte de Egipto (Saber et al., 1999). El cultivar de alto rendimiento de haba ‘Baraca’ desarrollado en España ha mostrado un alto nivel de resistencia a O. crenata (Cubero, 1994). Hasta el momento, las semillas de los cultivares de habas recomendados no son comercializados y, por lo tanto, no están disponibles para los agricultores. Alonso (1998) revisó cuidadosamente los resultados más importantes obtenidos por medio del fitomejoramiento para resistencia a otras especies de Orobanche. Sin embargo, la mayoría de los informes sobre otros cultivos hicieron referencia a tolerancia y moderados niveles de resistencia y no pudieron detectar un alto nivel confiable de resistencia. Este ha sido el caso de las siguientes relaciones parásito-hospedante: O. aegyptiaca y O. ramosa (tomate); O. ramosa (cáñamo); O. crenata (lenteja, garbanzo, guisante); O. aegyptiaca (cucurbitáceas); O. aegyptiaca, O. ramosa y O. cernua (tabaco). En algunos casos se confirmó la completa resistencia en condiciones de campo de algunas líneas de vicia -’473A’ (Gil et al. 1987; Goldwasser et al., 1997) y de líneas de tomate -’PZU-11’ (Foy et al., 1988). De cualquier manera, bajo inoculación artificial y con una alta dosis de Orobanche, incluso las líneas resistentes fueron atacadas por la maleza.

Recientemente, Sauerborn et al., (2002) indujeron resistencia en el girasol contra O. cumana usando el ingrediente activo de Bion^R, el éster sintético benzo-(1,2,3) thiadiazole-7-carbothioic ácido S-methil, bajo condiciones controladas de cámara de crecimiento. Sin embargo, la aplicación de BTH no indujo resistencia contra Striga en el maíz (Zain, 2002).

Progresos en el control biológico: ejecución y perspectivas de futuro

El control biológico de las malezas con insectos y agentes microbianos se hace por medio de la utilización de organismos vivos para manipular -suprimir, reducir o erradicar- las malezas. El control biológico, especialmente usando insectos y hongos antagonistas de las malezas parásitas, ha ganado considerable atención en los últimos años y parece ser un suplemento promisorio para otros métodos de control.

Insectos

Muchos insectos fitófagos han sido recolectados sobre especies de Striga y Orobanche pero la mayor parte de las especies son polífagas y las especies sobre las cuales se han usado a menudo no son sus plantas hospedantes principales. Los herbívoros oligófagos y monófagos con potencial para controlar Striga spp. son las larvas de la mariposa Eulocastra argentisparsa Hampson (Lepidoptera:Noctuidae), en India; Smicronyx spp. (Coleoptera:Curculionidae), en India y África, y el barrenador del tallo Ophiomyia strigalis Spencer (Diptera:Agromyzydae), en África Oriental (Kroschel et al., 1999; Traoré et al., 1999). La mosca Phytomyza orobanchia Kalt. (Diptera:Agromyzidae) y Smicronyx cyaneus Gyll. son de gran interés para el control biológico de Orobanche spp. (Klein y Kroschel, 2002). Como método simple, el control biológico con insectos hervíboros difícilmente podrá tener éxito en el control de las malezas parásitas. Sin embargo, en combinación con otros métodos dentro de un programa integrado de control, los insectos hervíboros pueden tener una función importante para disminuir la población de malezas parásitas y su capacidad reproductiva y de diseminación. Es sumamente promisoria la liberación de masas inundativas de P.orobanchia. De cualquier manera, el control biológico clásico también podría ser una opción introduciendo P. orobanchia en los países donde Orobanche spp. no son endémicas y han sido introducidas inadvertidamente como en Chile (Norambuena et al., 1999, 2001; Klein y Kroschel, 2002).

Agentes microbianos

El uso de patógenos vegetales ha sido propuesto para ser usado en un enfoque no clásico inundativo de bioherbicidas para el control biológico de malezas parásitas. El protocolo para su uso comprende: una encuesta de los patógenos de la maleza; aislamiento; identificación y clasificación; producción de inóculo; selección en base a su eficacia (prueba de patogenicidad); especificidad del hospedante y prueba de seguridad; producción masiva de inóculo, pruebas preliminares de campo; formulación y entrega para usar contra la maleza identificada. De acuerdo a esto, varios hongos y algunos agentes bacterianos aplicados a las semillas, follaje y/o suelo han sido explorados desde principios de la década de 1990, como candidatos potenciales para combatir malezas parásitas de los géneros Striga y Orobanche (Kroschel y Muller-Stover, 2003).

Las aislaciones promisorias de hongos que están incluídas en los programas de investigaciones para el control biológico de Orobanche y Striga presentan un amplio rango de especies hospedantes (Tabla 1). La forma específica FOO de Fusarium oxysporum ataca exclusivamente O. cumana, una especie estrechamente relacionada O. cernua y algunos biotipos susceptibles de O. aegyptiaca (Bedi, 1994; Thomas et al., 1998). Müller-Stover (2001) observaron una tasa de germinación reducida de las semillas de O. crenata causada por FOO si bien no se observó patogenicidad en las últimas etapas del desarrollo de las malezas parásitas. Las formas específicas FOXY y FARTH aisladas en Israel atacan O. aegyptiaca, O. cernua y O. ramosa pero no son virulentas contra O. cumana (Amsellem et al., 2001). Recientes observaciones mostraron que FOXY 2 redujo significativamente la emergencia de S. hermonthica y S. asiatica mientras que los síntomas de la enfermedad se pudieron apreciar solamente en S. hermonthica (Elzein y Kroschel, 2003). Esta ventaja y la capacidad de las potenciales aislaciones de hongos para controlar más de una especie de Orobanche o Striga proporciona una oportunidad para controlar simultáneamente más parásitos en aquellas regiones donde estos coexisten, lo cual puede estimular a las autoridades normativas a aceptar e implementar programas inundativos de control biológico de las malezas parásitas.

El tipo de formulación usada para distribuir los bioherbicidas depende de la biología de la maleza objetivo de combate, el tipo, la biología y el modo de acción del patógeno así como las técnicas de aplicación disponibles. En el caso de los hongos patógenos, el método más simple es el uso de suspensiones de esporas o micelios en agua, lo cual puede ser aplicado mojando el suelo o como asperjado postemergencia. En el caso de las malezas parásitas, esta formulación fue usada en las primeras etapas de desarrollo para evaluar la eficacia de los potenciales antagonistas de los hongos tanto en condiciones de invernadero o en el campo. Las formulaciones sólidas o granulares son más adecuadas para los patógenos que infectan las malezas en o por debajo de la superficie del suelo (p. ej., ataque a las plántulas de las malezas a medida que emergen del suelo), son un sistema más apropiado para las malezas parásitas de las raíces y para la aplicación de preemergencia. Para ello, se han usado distintos substratos sólidos como portadores a fin de transportar los micoherbicidas de especies parásitas. Estos elementos incluyen granos o paja de cereales infestados (cebada, trigo, sorgo), mezcla de maíz y suelo, mezcla de paja y harina de maíz y arena de río con harina de maíz. Si bien estas formulaciones granulares sólidas fueron muy efectivas en condiciones de invernadero y en el campo para el control de las malezas parásitas y para el mejoramiento de los rendimientos de las plantas hospedantes, estas preparaciones deberían contener concentraciones muy altas de hongos inoculantes (aproximadamente 800 kg/ha) para obtener un control exitoso de los parásitos. Además, se encontraron varias características indeseables en el uso de substratos de granos de cereales y paja como portadores del inóculo, especialmente en infestaciones en gran escala, incluyendo:

• dificultad en la preparación y aplicación de grandes cantidades;

• inadecuada vida útil en el depósito;

• dificultad para controlar la producción de los propágulos apropiados de patógenos;

• alto costo;

• inadecuados para el uso comercial.

Es evidente que son necesarios mayores esfuerzos de la investigación para desarrollar una formulación micoherbicida adecuada de los hongos antagonistas para el control de Orobanche y Striga, los que son justificados y necesarios para la aplicación en el campo.

Micoherbicidas: desafíos y limitaciones para el éxito

Un cierto número de limitaciones biológicas, ambientales y tecnológicas, variabilidad en el comportamiento en el campo, costo de producción y tamaño del mercado son los principales problemas que afectan potencialmente la viabilidad económica de cualquier producto destinado al control biológico (Auld y Morin, 1995). Hasta el momento, un gran número de agentes microbianos adecuados para el control biológico han sido o están siendo evaluados en lo que se refiere a su patogenicidad contra las malezas parásitas. A pesar del alto número de organismos que han sido investigados, solamente dos aislaciones para el control de Striga y tres para Orobanche han sido consideradas efectivas y promisorias (Tabla 1) pero aún no han alcanzado la etapa de aplicación en gran escala. Sin embargo, es necesario recordar que el descubrimiento de un patógeno es sólo una etapa en el largo proceso de desarrollo de un bioherbicida. El producto final para el biocontrol es aquel en el que todos los procesos de producción y formulación, entrega e información sobre su patogenicidad, modo de acción y especificidad del hospedante han sido evaluados. Existen muchos obstáculos inherentes que deben ser superados a fin de establecer la eficiencia del biocontrol; estos incluyen aspectos básicos como la selección de líneas, la producción eficiente de biomasa, la formulación, la capacidad de almacenamiento y el método de aplicación. También es necesario comprender más cabalmente los mecanismos de acción, nutrición y la ecología del agente de biocontrol. Además debe ser conocida la posibilidad de evitar los efectos no intencionales adversos sobre especies espontáneas y cultivadas que no son el objetivo del estudio pero que están botánicamente relacionadas con la especie-objetivo o que están cultivadas dentro del radio de diseminación del patógeno; o sea, la especificidad del hospedante debe ser conocida. Más aún, debe ser considerado el potencial para la manipulación genética de agentes microbianos a fin de crear líneas o híbridos superiores que puedan tener un comportamiento superior al de los tipos salvajes. El progreso en el control biológico de las malezas parásitas por medios microbianos está dirigido a los logros necesarios para superar los obstáculos mencionados.

ENFOQUES EXITOSOS PARA SUPERAR LAS LIMITACIONES DEL BIOCONTROL: UN PASO HACIA LA APLICACIÓN PRÁCTICA

Cría masiva y liberación de insectos: el caso de Phytomyza orobanchia

Biología y eficacia natural

Phytomiza orobanchia (Diptera: Agromyzidae) ha coevolucionado con las especies de Orobanche. Por lo tanto, su distribución está relacionada con la ocurrencia natural de las especies del género Orobanche. El daño es causado en Orobanche por las larvas que barrenan los tallos y las cápsulas de las semillas. Por lo tanto, P. orobanchia tiene un gran potencial sobre la producción de semillas de Orobanche spp.; dependiendo del lugar, la planta hospedante y las especies de Orobanche, hasta el 95 por ciento de las cápsulas de semillas pueden ser infestadas por P. orobanchia. Una reducción natural entre 11 y 79 por ciento ha sido encontrada en varios países de la región del Mediterráneo, norte y este de África y Cercano Oriente (Klein y Kroschel, 2002). Sin embargo, la eficacia de P. orobanchia para reducir la población de Orobanche está sobre todo limitada por las prácticas culturales -destrucción de las pupas en el suelo causada por los métodos de cultivo o por el uso de insecticidas- y la ocurrencia de enemigos naturales.

Más importantes son las larvas y pupas parasitoides del orden de los himenópteros, de los cuales se han identificado en todo el mundo 24 especies pertenecientes a siete familias (Klein y Kroschel, 2002).

La población natural de P. orobanchia es muy baja como para reducir satisfactoriamente la población de Orobanche a un punto en que no cause daño económico. El equilibrio natural existente entre Orobanche y P. orobanchia tal como existe en la vegetación natural es modificado por el cultivo intensivo de las especies hospedantes de Orobanche. Por lo tanto, un aumento de la eficiencia de P. orobanchia puede ser obtenido solamente incrementando su población natural.

Eficiencia del método inundativo

El biocontrol de Orobanche spp. por P. orobanchia se basa en el presupuesto que los tallos de Orobanche están cargados con pupas de P. orobanchia en el momento de la cosecha de las plantas hospedantes de Orobanche y que aún no se han desarrollado métodos de cría con dietas artificiales. Esto significa que los tallos de Orobanche deben ser recolectados y almacenados hasta la próxima temporada; de esta manera, puede ser evitada la destrucción mecánica de las pupas causada por la labranza u otras operaciones de campo. El almacenamiento puede ser hecho en un «Phytomyzarium», el cual ofrece ventajas especiales para la recolección y liberación de los adultos criados (Klein y Kroschel, 2002; Kroschel y Klein, 2003). Sin embargo, la tasa de cría de adultos a partir de las pupas recolectadas y almacenadas es de sólo cuatro por ciento a causa de la alta proporción de pupas que entran en diapausa, la que puede durar hasta tres años. Cuando es posible almacenar las pupas bajo condiciones más frías por un cierto período, la tasa de cría puede aumentar hasta un 10 por ciento.

Para calcular el número de moscas que deben ser liberadas en el campo es necesario considerar el nivel de infestación de Orobanche y la capacidad reproductiva de las moscas. La eficacia de la liberación por inundación de P. orobanchia reduce la producción de semillas de O. cernua u O. aegyptiaca que parasitan el girasol y otros cultivos y ha sido demostrada en las décadas de 1960 y 1970 en diferentes regiones de la ex Unión Soviética. La liberación de 500 - 1 000 adultos/ha resultó en la reducción de hasta 96 por ciento de la producción de semillas de Orobanche (Natalenko, 1969; Bronstejn, 1971; Kapralov, 1974). En Marruecos, el método de liberación por inundación redujo significativamente la reproducción de O. crenata en el cultivo de habas; durante un período de investigaciones de tres años, solamente 3,7 a 6,2 por ciento de las semillas eran viables después de la aplicación de ese método en comparación con 94,9 por ciento (1996), 57,1 por ciento (1997) y 36,5 por ciento (1998) en el caso de las parcelas sin su aplicación (Kroschel y Klein, 2003).

El método de inundación requiere una eficiente cría de moscas o en el caso de P. orobanchia una suficiente provisión de moscas recolectadas en los tallos de Orobanche. En Marruecos, el número de moscas criadas en un «Phytomyzarium» con una tasa de reproducción de solamente el cuatro por ciento, puede ser suficiente para el tratamiento de áreas altamente infectadas. Sin embargo, deben ser desarrollados métodos más efectivos para manipular la diapausa y la cría de adultos de modo de hacer que la recolección y almacenamiento de los tallos sea más eficiente y práctica.

Considerando el gran tamaño de los bancos de semillas y la longevidad de las semillas de Orobanche, las liberaciones por inundación de P. orobanchia podrían no ser suficientes como método único de control en campos altamente infestados. Por el contrario, en áreas con infestaciones livianas la aplicación de este método podría prevenir su diseminación. Sin embargo, especialmente para el control de las malezas parásitas, un sistema exitoso y sostenible de manejo debe estar basado en la combinación de varias técnicas. El control biológico con P. orobanchia puede ser parte de un sistema integrado de manejo de Orobanche y, por lo tanto, estar incluído en los programas de las Escuelas de Campo para Agricultores; por ejemplo, la combinación del control manual de los tallos de Orobanche antes de la maduración de las semillas y el almacenamiento de los tallos recolectados para la cría de P. orobanchia podría ser un proceso muy efectivo. Más aún, el bioagente podría limitar la producción de semillas de los tallos de Orobanche que se desarrollan cuando se usan variedades resistentes y pueden prevenir el desarrollo de razas más agresivas de Orobanche.

Formulación y entrega de micoherbicidas: el caso de las aislaciones de Fusarium

Evaluación del riesgo: patogenicidad indeseada hacia otras plantas

La aceptación y la ejecución del control biológico por inundación por parte de las autoridades pertinentes están basados en aspectos de seguridad, los cuales incluyen evitar los efectos adversos sobre otras especies causados eventualmente por los agentes de control biológico, tanto si el agente es nativo o introducido, ocurriendo naturalmente o genéticamente modificado. Por lo tanto, es sumamente importante que la prueba de la especificidad del hospedante y las metodologías de evaluación de riesgos conduzcan en ambos casos a la prevención de la liberación de cualquier organismo que pudiera tener un impacto negativo sobre otras plantas no objetivo del estudio y/o el ambiente. En estudios recientes, el efecto de F. oxysporum FOXY 2 sobre 25 especies de plantas no objetivo del combate fue investigado en el invernadero (Elzein y Kroschel, 2003). La elección de las plantas fue hecha en base a su falta de relación de las especies probadas con S. hermonthica y la planta hospedera, en este caso el sorgo (Wapshere, 1974). También fueron considerados cultivos económicamente importantes y plantas altamente susceptibles a F. oxysporum en los trópicos y subtrópicos. Ninguna de las plantas probadas mostró signos de infección cuando fue inoculada con FOXY 2. Esta especificidad del hospedante fue también confirmada por otros estudios sobre la magnitud de los hospedantes en los cuales, especialmente aislaciones de F. oxysporum nativas de Burkina Faso, Malí y Níger, infectaron solamente Striga spp. y ninguna de las hortalizas ensayadas (Abbasher et al., 1998; Ciotola et al., 1995). Además, líneas de Fusarium patogénicas a Orobanche no atacaron ninguno de los distintos cultivos ensayados (Bedi, 1994; Amsellem et al., 2001; Müller-Stover, datos sin publicar).

Producción de fitotoxinas

Muchas especies de Fusarium producen varios compuestos fitotóxicos tales como la fumonisina, enniatina, moniliformina, zerealenona, derivados del tricotecene, ácido fusárico y otros (Nelson et al., 1994). Algunos de estos compuestos tienen un marcado efecto tóxico sobre el ser humano, los animales y las plantas y son probablemente carcinogénos (p. ej., moniliformina y fumonisina B₁) (Nelson et al., 1993). En razón de las preocupaciones sobre la salud y los riesgos potenciales asociados con la contaminación de micotoxinas, el uso de candidatos bioherbicidas que producen micotoxinas carcinogénas no puede ser recomendado. Por ejemplo, el uso de F. nygamai, un candidato potencial para el control de S. hermonthica (Abbasher y Suerborn, 1992) fue rechazado en razón de la producción de fumonisina B₁ (Zonno et al., 1996). Afortunadamente, el ácido fusárico, ácido 10-11-dehidrofusárico y sus metil-ésteres, los cuales no presentan riesgos para la salud, fueron los únicos metabolitos producidos por aislaciones potenciales de F. oxysporum actualmente en programas de investigación para el control biológico de Striga y Orobanche (Savard et al., 1997; Thomas, 1998; Amalfitano et al., 2002) haciendo que estas aislaciones sean interesantes candidatos para el control biológico de las malezas parásitas.

Producción masiva de inóculo

Una vez que un agente microbiano ha mostrado potencial para el control de malezas parásitas en el laboratorio, en el invernadero, en ensayos de campo, que la producción masiva es viable y genéticamente estable, los propágulos son la mayor preocupación para el desarrollo de un bioherbicida. Para la investigación en el laboratorio y en los invernaderos e incluso en pequeños ensayos de campo, la producción de una suficiente cantidad de inóculo del hongo puede a menudo ser relativamente simple. Sin embargo, deben ser desarrollados métodos y técnicas para la producción masiva y su uso en escala industrial. Algunas aislaciones de hongos para el biocontrol son más eficientes si su inóculo contiene clamidosporas mientras que otros tienen efecto patogénico junto con conidios y/o micelios. Investigaciones recientes dirigidas al desarrollo de métodos masivos de producción económicamente viables enfatizaron el uso como substrato de subproductos agrícolas tales como paja de sorgo, paja de maíz, torta de semilla de algodón y restos de trigo para producir masivamente aislaciones de F. oxysporum a ser usadas contra Striga y Orobanche. Estos substratos están fácilmente disponibles y no requieren un procesamiento posterior para su uso. Utilizando la paja de sorgo (Ciotola et al., 2000), una mezcla de paja de sorgo y restos de trigo (Müller-Stover, 2001) y paja de maíz con restos de trigo (Elzein, 2003) se produjeron abundantes clamidosporas de tres aislaciones de F. oxysporum (M12-4A, FOO y FOXY 2, respectivamente) en sistemas líquidos de fermentación. Por otro lado, la producción masiva de otros propágulos, por ejemplo, conidios y micelios de todos los hongos antagonistas promisorios contra Striga u Orobanche se obtuvieron fácilmente usando medios culturales artificiales tales como el caldo de papa-dextrosa, el extracto de malta agar-agar o subproductos agrícolas (Abbasher, 1994; Bedi, 1994; Ciotola et al., 1995; Kroschel et al., 1996a; Thomas, 1998; Amsellem et al., 2001, Müller-Stover, 2001; Elzein, 2003)

Formulación y entrega de micoherbicidas

La correcta formulación y los sistemas de entrega son los elementos clave para el buen resultado de los micoherbicidas. Se encuentran un cierto número de desafíos en la formulación de los bioherbicidas, incluyendo la facilidad de producción y aplicación así como la garantía de la viabilidad del propágulo y su eficacia por un largo período, dado que los productos deben ser almacenados por mucho tiempo y a menudo en lugares con condiciones ambientales variables (Lumsden et al., 1995). Por lo tanto, una selección de las formulaciones apropiadas que puedan fortalecer la eficacia y la velocidad del control de las malezas superando las limitaciones ambientales, reduciendo la concentración final requerida de los agentes biológicos, incrementando su vida en el depósito y/o interfiriendo con los mecanismos de defensa de las malezas pueden reducir la debilidad de acción en el campo de muchos potenciales agentes de control biológico (Connick et al., 1991; Boyette et al., 1996; Auld y Morin, 1995). La formulación incluye la preparación del ingrediente activo, por ejemplo, propágulos del agente microbiano, un portador y a menudo otros coadyuvantes, para proporcionar un producto viable y efectivo para combatir una determinada maleza.

Se han desarrollado varias técnicas para encapsular propágulos del hongo en una matriz sólida que además pueda ayudar al organismo a soportar limitaciones ambientales como la rápida desecación o la competencia microbiana (Walker y Connick, 1983; Connick et al., 1991). Se han hecho algunos esfuerzos y progresos en la aplicación de métodos simples de encapsulado adecuados para utilizar en el suelo en presiembra y controlar las malezas parásitas con agentes patogénicos. Amsellem et al., (1999) usaron exitosamente el método de formulación «Stabileze» de Quimby et al., (1999), una formulación hecha sobre almidón absorbente, aceite de maíz, azúcar y sílice apropiada para conidios y micelios de FOXY y FARTH para controlar O. aegyptiaca cultivada en bolsas de polietileno. Otro ejemplo exitoso es la formulación granular «Pesta» conteniendo propágulos de FOXY 2 y FOO que mostró gran eficacia para el control en el invernadero de S. hermonthica y O. cumana (Kroschel et al., 2000; Mller-Stover, 2001; Elzein, 2003) (Figura 1). El método consiste en la mezcla de biomasa del hongo fermentada (seca o húmeda) en una matriz compuesta de productos comerciales agrícolas (sémola, caolín y sucrosa) por medio de un proceso de extrusión (Müller-Stover, 2001; Elzein, 2003). Con la aplicación de 0,5 g de gránulos de «Pesta» por cada kilo de suelo los autores obtuvieron la misma eficacia en el control de Striga y Orobanche que la obtenida con 10 g de inóculo propagado sobre granos de trigo (Tabla 2a, 2b, Figura 2). Esa reducción (95 %) en la cantidad inóculo del hongo como resultado de la adopción de la tecnología de formulación podría ser económicamente significativa cuando se considera la aplicación en gran escala. Usando 0,5 g de gránulos por cada kilo de suelo, aproximadamente 300 gránulos de «Pesta», con un costo estimado de cerca de $EE.UU. 86 (sólo los ingredientes) es posible controlar una hectárea infestada con O. cumana o S. hermonthica. De cualquier manera y desde un punto de vista práctico, una posibilidad para reducir la dosis puede ser la colocación adecuada del producto formulado sobre la maleza; por ejemplo, en el hoyo de siembra, aplicado en surcos o recubriendo las semillas de sorgo con el antagonista. Por ejemplo, si 0,5-1 g de gránulos de «Pesta» se aplican en cada hoyo de semillas sólo 14-28 kg ($EE.UU. 4-8) serán necesarios para el control de una hectárea infestada con Orobanche o Striga.

El tipo de inóculo usado en las formulaciones tiene gran influencia sobre su duración durante el almacenamiento. Amsellem et al. (1999) encontraron que las fórmulas sobre micelios se conservaban mejor que las fórmulas sobre conidios y Elzein et al. (2000) y también Müller-Stover (2001) encontraron que las fórmulas con biomasa rica en clamidosporas soportaban mejor el almacenamiento que las fórmulas hechas con microconidios de los agentes de biocontrol. Cuando se mantuvo el almacenamiento a baja temperatura (4 °C) después de un año había un 100 por ciento de viabilidad de los propágulos del hongo con la incorporación de biomasa rica en clamidosporas en gránulos de «Pesta», lo cual es satisfactorio para su comercialización.

Tabla 1. Aislaciones de Fusarium actualmente incluidas en programas de investigación de Striga spp. y Orobanche spp.

Los promisorios niveles de control de Striga y Orobanche obtenidos con los gránulos «Petra» conteniendo propágulos FOO y FOXY 2 justifican un posterior desarrollo de esos gránulos para ensayos en el campo. Es posible realizar la producción comercial usando un extrusor de doble hélice (Daigle et al., 1997). Los gránulos de harina de trigo y el caolín pueden ser fácilmente modificados para utilizar ingredientes de productos agrícolas locales en los países de la zona sub-sahariana tales como harinas de otros cereales que pueden dar un producto más efectivo y económico. La preparación de «Pesta» como gránulos de fácil flujo tiene varias ventajas: no es tóxica, es relativamente rentable, puede ser producida en gran escala, es conveniente para almacenar, es simple de usar, puede ser aplicada usando equipos agrícolas comunes y puede ser fácilmente integrada con los métodos de control de Striga y Orobanche existentes.

Tabla 2a: Eficacia de la formulación «Pesta» conteniendo biomasa rica en clamidosporas de F. oxysporum ‘FOXY 2’ en comparación con inóculo sobre trigo germinado para el control de Striga hermonthica y mejorar el rendimiento del sorgo.

Datos de Elzein, (2003).

Tabla 2b: Eficacia de la formulación «Pesta» conteniendo biomasa rica en clamidosporas de F. oxysporum f.sp. orthoceras FOO en comparación con inóculo en grano de trigo para el control de Orobanche cumana y mejorar el rendimiento de girasol

¹ Control (-) = hospedante (sorgo o girasol) más parásito; Control (C+) = solo sorgo.

² Eficacia calculada como porcentaje de reducción de tallos de parásitos sanos emergidos (Striga u Orobanche) comparados con el control negativo (C-). Datos de Müller-Stöver (2001).

Otro enfoque interesante para entregar agentes de biocontrol directamente en la rizosfera de las plantas hospedantes es el recubrimiento de las semillas. El tratamiento de las semillas con varios microorganismos antagonistas ha sido aplicado exitosamente para controlar algunas enfermedades transmitidas por el suelo y las semillas. Al recubrir las semillas de las plantas hospedantes de Striga y Orobanche con hongos antagonistas, los patógenos podrían ser introducidos en los sitios de entrada de la infección de los parásitos. La escasa sobrevivencia de los antagonistas durante el tratamiento y el subsiguiente almacenamiento de las semillas así como su incapacidad para colonizar la rizosfera durante el inicio del desarrollo de las plántulas, ha sido descrito como la principal razón para el fracaso del antagonista cuando es aplicado como tratamiento de las semillas (Berger et al., 1996). Las semillas de sorgo revestidas con inóculo de F. oxysporum M 12-4A secado al aire previnieron completamente la emergencia de S. hermonthica en un experimento en macetas (Ciotola et al., 2000).

Lámina 1: formulación granular «Pesta» hecha con diferentes propágulos de Fusarium oxysporum FOXY 2. Arriba izquierda: microconidios; arriba derecha: micelios + microconidios; abajo derecha: biomasa rica en clamidosporas frescas; abajo izquierda: biomasa rica en clamidosporas secas.

Lámina 2: síntomas de la enfermedad causada por Fusarium oxysporum FOXY 2 sobre tallos de S. hermonthica (derecha) y control (izquierda)

En estudios recientes, FOXY 2 sobrevivió al tratamiento de revestimiento de las semillas y presentó una excelente viabilidad sobre las semillas por lo menos después de un año de almacenamiento (Elzein et al., 2003). El hongo también fue capaz de colonizar rápidamente el sistema radical del sorgo y mostró una promisoria eficacia (75-100 %) para el control de Striga en ensayos en macetas y en la cámara de crecimiento. Por lo tanto, las aislaciones de F. oxysporum (M 12-4A, FOXY 2) satisficieron los criterios para ser un candidato promisorio para el control de Striga cuando son aplicadas como revestimiento de las semillas (Amsellem et al., 2001). El costo del revestimiento de las semillas de sorgo necesarias para el tratamiento de una hectárea es de sólo $EE.UU. 21 lo cual incluye el costo del material de revestimiento así como el proceso industrial (Elzein, 2003). No son de esperar otros costos dado que las semillas revestidas son apropiadas para sembrar utilizando la maquinaria agrícola disponible y también son compatibles con las prácticas culturales. Con el uso de materiales de revestimiento naturales de la zona del Sahel y sub-sahariana como la goma arábiga, es posible llegar a una posterior reducción del costo del tratamiento de las semillas. Si estos resultados se confirmaran en condiciones de campo, el tratamiento de semillas podría contribuir a una importante aplicación de las aislaciones de F. oxysporum (M12-4A, FOXY 2) como un antagonista de Striga y dentro de un enfoque de control integrado.

Metabolitos fitotóxicos derivados de la acción microbiana

Considerando la creciente preocupación que existe sobre la resistencia a los herbicidas, algunos compuestos originados en microorganismos pueden proporcionar nuevos elementos químicos para el combate de las malezas que de otra manera son de difícil control, por ejemplo, las malezas parásitas. Los compuestos derivados de los microorganismos pueden ser utilizados como base para nuevos herbicidas químicos o como patógenos aplicados directamente a las malezas seleccionadas (Boyetchko, 1999). Las toxinas producidas por Fusarium spp. también son fitotóxicas para varias plantas (Duke, 1986) y, por lo tanto, sus efectos como bioherbicidas fueron ensayados contra otras especies de malezas y plantas cultivadas (Hoagland, 1990; Abbas y Boyette, 1992). Esto fue un estimulante para investigar si las potenciales aislaciones de Fusarium de Striga y Orobanche pueden producir metabolitos fitotóxicos con propiedades bioherbicidas contra distintas etapas del desarrollo de las malezas parásitas y para evaluar si esos componentes cumplen una función especial en el efecto antagonístico de las aislaciones. La mayoría de las aislaciones promisorias que fueron investigadas de Fusarium de Striga y Orobanche produjeron pequeñas cantidades de ácido fusárico, ácido 10-11 dehidrofusárico y de sus ésteres metilícos. El efecto tóxico de estos metabolitos en las semillas de Striga fue previamente probado por Zonno et al. (1996). Otras investigaciones posteriores mostraron que fumonisina B₁, que es producida por F. nygamai aislada de S. hermonthica, tiene efecto herbicida sobre Striga spp., especialmente cuando es aplicada en postemergencia. Esto podría indicar la función de la fumonisina B₁ tanto en el proceso de infección y/o en el curso de la enfermedad cuando el hongo es aplicado para controlar Striga (Kroschel y Elzein, 2003).

Ingeniería genética y agentes de biocontrol

Todos los ejemplos citados de agentes microbianos utilizados para combatir malezas parásitas han sido desarrollados con antagonistas nativos que ocurren naturalmente y que continúan siendo una fuente importante para seleccionar en el futuro aislaciones (o razas) nuevas más eficientes. Sin embargo, también han sido investigados enfoques moleculares y genéticos para desarrollar agentes de control biológico con mejor bioactividad (Sands et al., 2001). Los agentes de control transgénicos (Gressel, 2001; Sharon et al., 2001) o plantas transgénicas conteniendo genes de patógenos que codifican enzimas y toxinas para producir resistencia a las plagas (Harman y Donzelli, 2001) son otras formas que han sido utilizadas para fortalecer más aún la virulencia, la sobrevivencia y la eficiencia de los agentes biológicos para el control de plagas y malezas, opciones que también parecen ser adecuadas para las malezas parásitas. La virulencia de los agentes de biocontrol puede generalmente ser fortalecida transgénicamente, usando genes exógenos en combinación con elementos de seguridad para prevenir su difusión e introgresión en los patógenos de los cultivos. Por ejemplo, el hongo patogénico transformado F. oxysporum (FOXY) y F. arthrosporioides (FARTH) con dos genes de indol-3-acetamida (IAM) que actúa sobre O. aegyptiaca, fue más efectivo para suprimir el número y tamaño de los tallos de Orobanche que el elemento natural tomado de plantas de tomate (Amsellem et al., 2001; Gressel, 2001). Sin embargo, la creación de micoherbicidas producidos por medio de la ingeniería genética debe confiar en el conocimiento detallado de la biología de los organismos, tanto de los antagonistas como de sus hospedantes. Un intento incompleto para introducir cambios genéticos en los micoherbicidas hecho sin un extenso estudio preliminar, puede resultar en un fracaso o, peor que ello, en productos que pueden causar riesgos agrícolas y ambientales.

Perspectivas de futuro

Los sistemas agrícolas de producción en los cuales las malezas parásitas constituyen un problema importante están sujetos a distintas prácticas de manejo de las fincas. Hasta el momento, raramente ha sido evaluado el impacto del manejo del agrosistema sobre la eficacia de los agentes de control biológico. Muchos bioherbicidas candidatos están aún en la fase de desarrollo, incluyendo la evaluación de las formulaciones y su entrega. Por lo tanto, la etapa siguiente debería considerar la integración de estos agentes de biocontrol en los diferentes sistemas de manejo de los cultivos.

LOGROS EN LOS ENFOQUES DE CONTROL INTEGRADO

Considerando las limitaciones existentes para un exitoso control de las malezas parásitas es necesario reconocer que no existe un método de control que ofrezca una solución aceptable y económica. Por lo tanto, un enfoque de control integrado es esencial, ideal y útil para que los pequeños agricultores obtengan una producción sostenible de alimentos. El progreso obtenido en las medidas individuales de control de las malezas parásitas tal como ha sido resumido y discutido en este capítulo puede ser importante para contribuir al éxito de cualquier enfoque integrado por medio de nuevos componentes adaptables y aplicables. No existen instrucciones estandarizadas e integradas para el control de las malezas parásitas; por lo tanto, es necesario ajustarlas a los sistemas individuales de cultivo, a las necesidades locales y a las preferencias. En este contexto, el desarrollo y uso de modelos matemáticos puede ayudar a adaptar y optimizar estrategias de control para diferentes agrosistemas (Manschadi et al., 1999).

Striga

Algunos elementos clave de los sistemas de producción están directamente relacionados con la ocurrencia e intensidad de infestación de Striga, incluyendo: i) duración del barbecho; ii) prácticas de desmalezamiento; iii) mantenimiento de la fertilidad del suelo por medio del uso de residuos de los cultivos y abonos orgánicos; iv) rotación de cultivos y proporción de cereales (hospedantes) en la rotación y, v) el uso de y acceso a insumos externos como herbicidas, fertilizantes y semillas mejoradas (Kroschel, 1999). El análisis de estos factores puede ofrecer posibilidades para mejorar el sistema de cultivo así como para identificar los enfoques de control más adecuados según las situaciones específicas de los agricultores. En relación con Striga, cualquier estrategia integrada de control debería considerar el combate y el control así como la necesidad de mejorar la fertilidad del suelo de modo de llegar a una exitosa producción sostenible. Algunos ejemplos específicos de como varios componentes actualmente disponibles para los agricultores y que pueden ser evaluados para su inclusión en un programa integrado de control de Striga son presentados por Ransom (1999, Ejemplos I y II), Ejetan (2002, Ejemplo III) y Louise et al. (2001, Ejemplo IV).

Ejemplo I: en un área fuertemente infestada con Striga en la que existen buenas posibilidades para la soja y donde el maíz que es el alimento básico se puede obtener en el mercado, un enfoque integrado podría incluir los siguientes componentes:

• Rotación con soja usando una variedad de alto rendimiento y adaptada a la región; a fin de mantener la producción y productividad de las fincas es probablemente más importante seleccionar las variedades más productivas y/o fácilmente comercializadas como opuestas a una variedad que estimula al máximo las semillas de Striga pero de pobres rendimientos. Sin embargo, si el rendimiento y la adaptación fueran equivalentes, debería ser recomendada la variedad que más estimule la germinación de las semillas de Striga.

• Dado que el maíz es el cereal más importante, probablemente solo mitad de la finca debería ser rotada con otro cultivo que no fuera maíz. Para la siembra del maíz el agricultor debería ser estimulado a aplicar tanto fertilizante orgánico como sea posible (por ejemplo, restos vegetales, estiércol) y la máxima cantidad recomendada o posible de fertilizantes inorgánicos.

• El agricultor puede intercalar el maíz con otras especies pero no es necesario para obtener el mejor control de las malezas.

• Si el número de plantas de Striga no fuera excesivo, deberían ser removidas a mano a fin de asegurar que no hay nuevas adiciones al banco de semillas.

• Después de la cosecha todos los residuos deberían ser enterrados en el suelo.

Ejemplo II: en un área en la que existe un limitado mercado para las leguminosas pueden ser cultivadas plantas no hospedantes de Striga como trigo y tef. Podría ser considerado el siguiente enfoque: i) trigo y tef podrían ser cultivados en los campos más seriamente afectados, permitiendo de ese modo cosechar esos alimentos básicos; ii) mejorar la fertilidad del incluyendo el uso de fertilizantes, residuos de los cultivos y abonos orgánicos; iii) si los agricultores necesitan sorgo o maíz, deberían ser utilizadas preferentemente variedades locales de sorgo que muestren tolerancia a Striga en lugar de sembrar maíz; iv) eliminar manualmente las malezas o utilizar 2,4-D para detener la reproducción de las plantas emergentes de Striga, dependiendo de la presión de Striga y la disponibilidad de mano de obra y de herbicidas.

Ejemplo III: en Etiopía fue iniciado un programa de manejo integrado de Striga con fondos proporcionados por la Oficina de Asistencia a los Desastres en el Extranjero de USAID; incluye semillas de sorgo resistentes a Striga (variedades INTSORMIL o ‘Brhan’), fertilizante nitrogenado y el uso de canales cerrados como medida de conservación de agua. En el verano de 2003, un total de 1 000 agricultores etíopes distribuidos en cuatro regiones endémicas de Striga deberían participar en este programa.

Ejemplo IV: en Cote d’Ivoire, en el programa de control de S. hermonthica se utilizaron los cultivos intercalados de variedades de maíz resistentes a Striga (‘ACR’, ‘94TZL’, ‘Comp 5-w’) con leguminosas como soja y caupí o en rotación con estas especies; se informó que estos métodos fueron efectivos para reducir la infestación de la maleza e incrementar los rendimientos de maíz.

Orobanche

Existen importantes revisiones hechas por Pieterse et al. (1992) y por Parker y Riches (1993) que sugieren posibles combinaciones o métodos de control aplicables a Orobanche en varios cultivos susceptibles, las que continúan siendo válidas aún. Sin embargo, el siguiente enfoque de control integrado fue sugerido por Dhanapal et al. para el control de O. cernua en la India:

• Sembrar cultivos trampa (crotalaria, frijol mungo) al inicio de la primavera e incorporarlos al suelo 45 días después de la siembra.

• Trasplantar tabaco después de 15-20 días.

• Hacer un control general de malezas 45 días después del trasplante.

• Aplicar glifosato 60 días después del trasplante a razón de 0,5 kg ia/ha (o menos).

• Remover manualmente las espigas restantes de Orobanche o aplicar aceites vegetales para impedir la formación de semillas.

En Marruecos, el control de O. crenata en el cultivo de habas debería incluir:

• Tratamiento con glifosato.

• Rotación de cultivos con plantas no hospedantes y evitar la siembra de especies hospedantes por al menos tres o cuatro años en el mismo campo.

• Control manual de los tallos restantes de Orobanche antes y después de la cosecha del cultivo, remoción de los tallos del campo y quemado (Kroschel, 2001).

PROGRESOS EN LA IMPLEMENTACIÓN DE LAS MEDIDAS DE CONTROL

En las partes anteriores de este trabajo se puso énfasis en los distintos métodos de control. Es evidente que la investigación ha hecho grandes progresos para ampliar nuestros conocimientos sobre las posibilidades del control de las malezas parásitas. Sin embargo, las opciones de control que pueden ser adoptadas por los agricultores son limitadas. En esta sección se discute principalmente el progreso hecho para usar los logros de la investigación y como asistir a los agricultores para reducir los problemas que causan las malezas parásitas en la explotación agrícola.

Capacitación de investigadores, extensionistas y agricultores

El proceso de generar y diseminar las innovaciones agrícolas involucra a varios actores, entre los cuales los más importantes son los agricultores, los extensionistas y los investigadores. Por lo tanto, la capacitación de esos tres grupos contribuirá a mejorar sus posibilidades en las respectivas actividades relacionadas con el control de las malezas parásitas (Kachelriess, 2001). Los investigadores necesitan información y capacitación sobre los métodos científicos; además deben ser capaces de aplicar sus conocimientos, comprender los razonamientos de los agricultores y poder capacitarlos en la aplicación de las técnicas adecuadas. Los extensionistas tienen la importante responsabilidad de diseminar las innovaciones y actuar como un nexo entre los agricultores y los investigadores. Sin embargo, tal como han evidenciado varias encuestas, los extensionistas raramente cuentan con los conocimientos necesarios acerca de la biología y el control de las malezas parásitas (Ghana: Sprich, 1994; Marruecos: Kroschel et al., 1996b) y, por lo tanto, requieren ser capacitados adecuadamente. Por ejemplo, en el norte de Ghana, solamente el 54,2 por ciento de los extensionistas entrevistados sabía que Striga era una planta parásita. En Marruecos, el uso de glifosato para controlar O. crenata en los cultivos de habas ha sido difundido durante más de 15 años pero solo el 15 por ciento de los extensionistas entrevistados fueron capaces de describir adecuadamente las técnicas adecuadas para su control. Evidentemente, la capacitación de los extensionistas es un componente importante para facilitar un trabajo eficiente de asesoramiento y asistencia a los agricultores para adoptar un enfoque de control integrado.

Además del conocimiento técnico, los extensionistas también deben recibir capacitación sobre le uso adecuado del material de extensión y mejorar su capacidad de comunicación. Los agricultores tienen un conocimiento universal de la agricultura pero pueden necesitar apoyo, asesoramiento y capacitación mientras se desarrollan, se experimentan y se adoptan las innovaciones en el control de las malezas parásitas (Kachelriess, 2001). En la década de 1990 los resultados de las encuestas llevadas a cabo en varios países (Egipto: Müller-Stover et al., 1999; Ghana: Sprich, 1994; Kenya: Frost, 1995; Madagascar: Geiger et al., 1996; Malawi: Shaxson et al., 1993; Marruecos: Lutzeyer et al., 1994; Kroschel et al., 1996; Tanzanía: Reichmann et al., 1995) mostraron claramente que el conocimiento de los agricultores sobre la biología de las malezas parásitas era muy pobre; esta es obviamente la razón por la cual a menudo no implementan exitosamente los métodos de control. Por lo tanto, es necesaria la capacitación de los agricultores sobre la biología de las especies parásitas de modo que puedan comprender y aplicar correctamente los métodos de control.

Cursos de capacitación

Dentro del marco del proyecto suprarregional GTZ-Ecología y Manejo de Malezas Parásitas y de acuerdo a las necesidades de los tres actores principales en el control de las malezas parásitas, se desarrollaron programas específicos de capacitación que fueron ejecutados entre 1989 y 1999 (Kachelriess y Kroschel, 2001). Investigadores y extensionistas de alto nivel fueron capacitados por profesores universitarios e investigadores de los CII en cursos anuales internacionales de capacitación que tuvieron lugar dos veces por semana desde 1994 a 1998. Un total de 76 participantes de 19 países, principalmente de África y Asia, atendieron a dichos cursos. Los participantes fueron capacitados en temas sobre la biología y la ecología de las malezas parásitas, los métodos de control, los aspectos económicos y socioeconómicos y las limitaciones surgidas a causa de la introducción de los métodos de control entre los pequeños agricultores; también fueron consideradas las metodologías de investigación, la tecnología del desarrollo participativo, la comunicación y la extensión agrícola. Los participantes en los cursos internacionales fueron en muchos casos encargados del dictado de cursos nacionales para extensionistas. Estos cursos fueron llevados a cabo en zonas piloto del norte de Ghana y en Benin, Madagascar, Malawi y Marruecos para el caso de Striga y en Argelia, Egipto y Túnez para el caso de Orobanche. Los cursos fueron organizados para que los participantes pudieran (Kachelriess et al., 1999):

• Ser competentes y estar capacitados para explicar la biología y la ecología de las malezas parásitas.

• Tener conocimientos sobre los diferentes métodos de control y ser capaces de seleccionar y combinar métodos adaptados de control.

• Conocer los materiales de extensión adecuados y su uso.

• Ser capaces de estimular una discusión con y entre los agricultores.

• Estar preparados para discutir con los agricultores y los investigadores los ensayos en las fincas.

• Tener la oportunidad de intercambiar experiencias con los colegas.

• Ser capaces de capacitar a otros extensionistas.

Las experiencias fueron intercambiadas entre los capacitadores y los extensionistas bajo forma de presentaciones orales. Durante las discusiones los participantes tuvieron oportunidad de relatar sus experiencias. Los capacitadores no siguieron un enfoque vertical sino que desarrollaron el programa de los cursos por medio de reflexiones y discusiones. El trabajo de grupo permitió discusiones intensivas que contribuyeron a profundizar los conocimientos. Las demostraciones prácticas fueron importantes para fortalecer la comprensión de la información científica presentada; también fue valiosa la inclusión de visitas de campo para intercambiar ideas con los agricultores. En general, la duración de estos cursos de capacitación no debería exceder tres días completos (Kachelriess y Kroschel, 2001).

Desarrollo y uso de ayudas de extensión apropiadas para el control de las malezas parásitas

Los materiales de extensión pueden ser presentados en forma impresa, tales como folletos técnicos, manuales y hojas informativas pero también por medio de láminas u otros medios de comunicación masiva como la radio o audiovisuales y cintas grabadas. Una revisión de las ventajas comparativas y los inconvenientes es presentado por Albrecht et al. (1990). Los potenciales usuarios son los extensionistas. El material debería estar disponible para los agricultores durante las actividades de extensión (p. ej., láminas) pero también como material de información para los extensionistas (p. ej., folletos técnicos) (Kachelriess et al., 2001). Los conocimientos limitados de los agricultores sobre la biología de las malezas parásitas -reproducción, número y longevidad de las semillas, diferencias entre plantas hospedantes y cultivos trampa y otros- son a menudo un obstáculo para la introducción de los métodos de control, así como su desconocimiento de esos métodos. De aquí que la adaptación de métodos de control a situaciones de fincas individuales pueda ser difícil y que los agricultores raramente estén en condiciones de tomar decisiones correctas sobre el control de las malezas parásitas. Los informes de los investigadores y las publicaciones científicas no son adecuados para ser utilizados directamente por los agricultores. Por ello, es necesario presentar esta información en tal forma que los extensionistas y los agricultores sean capaces de utilizarla. Considerando una alta tasa de analfabetismo, el método más adecuado para comunicar estas informaciones debería ser adecuada a las condiciones socioculturales locales (Kachelriess et al., 2001). En el trabajo de extensión sobre malezas parásitas llevado a cabo en el norte de Ghana y en Marruecos se realizaron valiosas experiencias con el uso de materiales visuales (Feil et al., 1997; Fischer, 1999; Kachleriess et al., 1996; Loudie et al., 1999; Kroschel et al., 1997). Estos materiales fueron desarrollados como una serie de más de 40 láminas pintadas a mano dirigidas al trabajo de los extensionistas con grupos de agricultores. La serie está dividida en tres partes: i) creación de interés; ii) biología, y iii) métodos de control. Las láminas se muestran a un grupo de agricultores y el extensionista actúa como moderador estimulando las discusiones dentro del grupo; la información necesaria para la exposición y algunas indicaciones están escritas en la parte de atrás de las láminas. Después de la presentación de cada lámina, otra serie de láminas es pegada a un tablero adherente indicando, por ejemplo, el ciclo biológico del parásito. Sin embargo, debe ser considerado y notado que las ayudas visuales no pueden simplemente ser copiadas para ser usadas bajo diferentes sistemas de producción sino que tienen que ser adaptadas por medio de un proceso creativo, con material para el desarrollo participativo con los investigadores, los extensionistas y los agricultores.

CONCLUSIONES

En la última década y con la ayuda de tecnologías innovativas, los esfuerzos de la investigación básica y aplicada han generado una cierta riqueza de conocimientos científicos que conducen a una mejor comprensión y mejoramiento del manejo integrado y sostenible de las malezas parásitas. Tal como ha sido resumido y discutido anteriormente, se ha obtenido un progreso importante en varias medidas individuales de control de las malezas parásitas que son importantes para el éxito de cualquier enfoque integrado propuesto y/o aplicado por medio del uso de nuevos componentes adaptativos y aplicables. Sin embargo, si bien «control integrado» se ha convertido en «palabras mágicas» para el manejo de las malezas parásitas, no existen estudios a largo plazo en los cuales el control integrado haya sido ensayado y probado y que demuestre que es la clave para su control en el campo. Dado que no es posible plantear un paquete estandarizado de medidas de control integrado de malezas parásitas, las opciones importantes deben ser ajustadas a los sistemas individuales de producción, a las necesidades locales y a las preferencias de los agricultores. A pesar del gran número existente de opciones de control posibles, sólo unas pocas han sido adoptadas por los agricultores. Además de otras razones, la falta de canales activos -extensionistas- y de nexos entre los agricultores y los investigadores para diseminar las innovaciones y transferir las tecnologías disponibles son los principales problemas. Por lo tanto, la capacitación de los extensionistas es un componente importante para facilitar el trabajo de asesoramiento y asistir a los agricultores en la evaluación y adopción de un enfoque integrado. Para llegar a las aplicaciones de campo, los factores clave continúan siendo la ejecución y experimentación en las fincas de los agricultores de opciones accesibles de control así como el intercambio de ideas, experiencias e información entre los diferentes grupos de investigadores y agricultores. Por medio de tal sistema de retroalimentación, puede ser obtenido un continuo y rápido mejoramiento de estrategias de control adaptables y es de esperar que esta sea la clave para un exitoso manejo del control de las malezas parásitas en el futuro.

BIBLIOGRAFÍA

Abbas, H.K. y Boyette, C.D. 1992. Phytotoxicity of fumonisin B1 on weed and crop species. Weed Tech. 6: 548-552.

Abbasher, A.A. 1994. Microorganisms associated with Striga hermonthica and possibilities of their utilization as biological control agents. PLITS 12 (1), Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania, 144 pp.

Abbasher, A.A. y Sauerborn, J. 1992. Fusarium nygamai, a potential bioherbicide for Striga hermonthica control in sorghum. Biocontrol 2: 291-296.

Abbasher, A.A., Hess, D.E. y Sauerborn, J. 1998. Fungal pathogens for biological control of Striga hermonthica on sorghum and pearl millet in West Africa. African Crop Science Journal 6: 179-188.

Abayo, G.O., English, T., Eplee, R.E., Kanampiu, F.K., Ransom, J.K. y Gressel, J. 1998. Control of parasitic witchweeds (Striga spp.) on corn (Zea mays) resistant to acetolactate synthase inhibitors. Weed Sci. 46 (4): 459-466.

Albrecht, H. H., Bergmann, G., Diederich, E., Grosser, U., Hoffmann, P., Keller, G. Payr y Sülzer, R. 1990. Agricultural Extension, Volume 2, Examples and background material. Rural Development Series, Sonderpublikation der GTZ, No. 238.

Alonso, L.C. 1998. Resistance to Orobanche and resistance breeding: A review. En: Wegmann, K., L.J. Musselman and D.M. Joel., eds. Current problems of Orobanche researches. Proc. of the 4^th Int. Orobanche Workshop, Albena, Bulgaria, 233-258.

Amalfitano, C. Pengue, R., Andolfi, A., Vurro, M., Zonno, M.C. y Evidente, A. 2002. HPLC analysis of fusaric acid, 10-11 dehydrofusaric acid and their methyl esters, toxic metabolites produced by weed pathogenic Fusarium species. Phytochemical Analysis 13 (5): 277-282.

Amsellem, Z., Zidack, N.K., Quimby, P.C., Jr. y Gressel, J. 1999. Long term dry preservation of viable mycelia of two mycoherbicidal organisms. Crop Protection 18: 643-649.

Amsellem, Z., Kleifeld, Y., Kerenyi, Z., Hornok, L., Goldwasser, Y. y Gressel, J. 2001. Isolation, identification, and activity of mycoherbicidal pathogens from juvenile broomrape plants. Biological Control 21: 274-284.

Auld, B.A. y Morin, L. 1995. Constraints in the development of bioherbicides. Weed Tech. 9: 638-652.

Bebawi, F.F. y Farah, A.F. 1981. Effect of parasitic and non-parasitic weed on sorghum. Experimental Agriculture 17: 337-341.

Bedi, J.S. 1994. Further studies on control of sunflower broomrape with Fusarium oxysporum

f.sp. orthoceras - a potential mycoherbicide. En: Pieterse, A.H., Verkleij, J.A.H. & ter Borg, S.J., eds. Proc. 3^rd Int. Workshop on Orobanche and related Striga Research. Royal Tropical Institute, Amsterdam, Países Bajos, 539-544

Bedi, J.S. y Donchev. N. 1991. Results on mycoherbicides control of sunflower broomrape (Orobanche cumana Wall.) under glasshouse and field conditions. En: Ransom, J.K., Musselman, L.J., Worsham, A.D. & Parker, C. eds. Proc. 5^th Int. Symp. on Parasitic Weeds. CIMMYT, Nairobi, Kenya. 76-82.

Berger, F., Li, H., White, D., Frazer, R. y Leifert, C. 1996. Effect of pathogen inoculum, antagonist density and plant species on the biological control of damping-off by Bacillus subtilis Cot1 in high humidity fogging glasshouses. Phytopathology 86: 428-433.

Berner, D.K., Kling, J.C. y Singh, B.B. 1995. Striga research and control, a perspective from Africa. Plant Disease 79: 652-660.

Boyetchko, S.M., 1999. Innovative applications of microbial agents for biological weed control. En: Mukerji, K.G ed. Biotechnological approaches in biocontrol of plant pathogens. New York, Kluwer Academic/Plenum publishers, Estados Unidos de América. 73-97.

Boyette, C.D. Jr., P.C. Quimby, A.J. Caesar, J.L. Birdsall, Jr.W.J. Connick, D.J. Daigle, M.A. Jackson, G.H. Egley y H.K. Abbas (1996). Adjuvants, formulation, and spraying system for improvement of mycoherbicides. Weed Technology 10: 637-644.

Bronstejn, C.G. 1971. On the biological control of the floral parasite of vegetable cucurbit and industrial crops (Orobanche aegyptiaca Pers.). En: 13^th Int.Congress of Entomology, Moscow, 1968. Trudy, Nauka, Leningrad, Rusia. 2: 134-135.

Cechin, I. y Press, M.C. 1993. The influence on growth and photosynthesis of sorghum infected with Striga hermonthica from different provenances. Weed Res. 34: 289-298.

Ciotola, M., Watson, A.K. y Hallett, S.G. 1995. Discovery of an isolate of Fusarium oxysporum with potential to control Striga hermonthica in Africa. Weed Res. 35: 303-309.

Ciotola, M., Di Tommaso, A. y Watson, A.K. 2000. Chlamydospore production, inoculation methods and pathogenicity of Fusarium oxysporum M12-4A, a biocontrol for Striga hermonthica. Biocontrol Science and Technology 10: 129-145.

Connick, W.J.J., Boyette, C.D. y McAlpine, J.R. 1991. Formulation of mycoherbicides using a pasta-like process. Biological Control 1: 281-287.

Cubero, J.I. 1994. Breeding work in Spain for Orobanche resistance in faba bean and sunflower. En: Pieterse, A.H, Verkleij, J.A.C. & Borg, ter Borg, S.J. eds. Proc. 3^rd Int. Workshop on Orobanche and related Striga Research. Royal Tropical Institute, Amsterdam, Países Bajos, 465-473.

Daigle, D. J., Connick,W. J. Jr., Boyette, C. D. Lovisa., M. P., Williams, K. S. y Watson, M. 1997. Twin-screw extrusion of ‘Pesta’-encapsulated biocontrol agents. World J.Microbiology and Biotechnology 13: 671-676.

Dawoud, D.A., Sauerborn, J. y Kroschel, J. 1996. Transplanting of sorghum: a method to reduce yield losses caused by the parasitic weed Striga. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D. M., Musselman, L.J. & Parker, C. eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. 6th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 777-785.

Dhanapal, G.N., ter Borg, S.T. y Struik, P.C. 2001. Integrated approach to Orobanche control in India. En: Fer, A.,Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C. eds. Proc. of the 7^th Int.Parasitic Weed Symposium. Nantes, Francia. 282-285.

Duke, S.O. 1986. Microbially produced phytotoxins as herbicides - a perspective. En: Putnam, A. & Tang, C.S. eds. The Science of Allelopathy. New York, John Wiley and Sons, Inc. 287-304.

Egley, G.H, Eplee, R.E. y Norris, R.S. 1990. Discovery and development of ethylene as a witchweed seed germination stimulant. En: Sand, P.F., Eplee, R.E. & Westbrooks, R.C., eds. Witchweed Res. and Control in the United States. WSSA, Champaign, IL. Estados Unidos de América. 56-67.

Ejeta, G. 2002. Striga biotechnology development and technology transfer. INTSORMIL Annual Report 2002, 25-30.

Ejeta, G., Butler, L.G. y Babiker, A.G.T. 1992. New approaches to the control of Striga. Striga research at Purdue University. Bulletin RB-991, Agricultural Experimental Research Station. West Lafayete, Indiana, Purdue University, Estados Unidos de América. 27 pp.

Ejeta, G., Mohammed, A., Rich, P. Melakeberhan, A., Housley, T.L. y Hess, D.E. 2000. Selection for mechanisms of resistance to Striga in sorghum. En: Haussmann, B.I.G., Hess, D.E., Koyama, M.L., Grivet, L., Rattunde, H.F.W. & Geiger, H.H. eds. Breeding for Striga resistance in cereals. Proc. of a workshop held at IITA., Ibadan, Nigeria. Margraf Verlag, Weilkersheim, Alemania, 29-37.

Elzein, A.E.M. 2003. Development of a granular mycoherbicidal formulation of Fusarium oxysporum ‘Foxy 2’ for the biological control of Striga hermonthica. En: Tropical Agriculture - Advances in Crop Research 12 (2). Kroschel, J., ed. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania (en prensa).

Elzein, A. y Kroschel, J. 2003. Host range studies of Fusarium oxysporum ‘Foxy 2’: an evidence for a new forma specialis and its implications for Striga control. BioControl (aceptado).

Elzein, A., Sauerborn, J., Müller-Stöver, D. y Kroschel, J. 2000. Effect of storage temperature, granule size, and inoculum type on the viability of Fusarium oxysporum, a pathogen of Striga hermonthica, encapsulated in wheat-kaolin ‘Pesta’ granules. 3^rd Int. Weed Sci. Congress. Foz do Iguassu, Brasil. 179.

Elzein, A.E.M., Kroschel, J. y Vebike, L. 2003. Seed treatment technology: A novel approach for controlling the parasitic weed Striga with Fusarium oxysporum ‘Foxy 2’. En: Abstract, XI Int. Symposium on Biological Control of Weeds. Canberra, Australia. 135.

Feil, P., Hummler, K. y Kachelriess, S. 1997. Development of visual extension material for a Striga control programme in Northern Ghana through action research. European J. of Agricultural Education and Extension 4 (1): 1-16.

Fischer, P.A. 1999. Action research in extension material and message development: The Striga problem of northern Ghana revisited. Kommunikation und Beratung (27). Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania.

Foy, C.L., Jacobsohn, R. y Jain, R. 1988. Screening of Lycopersicon spp. for glyphosate and/or Orobanche aegyptiaca Pers. resistance. Weed Res. 28: 383-391.

Frost, H.M. 1995. Striga hermonthica surveys in Western Kenya. Brighton Crop Protection Conference Weeds, Brighton, Reino Unido, Vol. 1: 145-150.

Frost, D.L., Gumey, A.L., Press, M.C. y Scholes, J.D. 1997. Striga hermonthica reduces photosynthesis in sorghum: the importance of stomatal limitations and a potential role for ABA?. Plant cell and environment 20: 483-492.

García-Torres, L. 1998. Reflection on parasitic weed control: available or needed technology.En: Wegmann, K., Musselman, L.J. & Joel, D.M. eds. Current problems of Orobanche researches. Proc. of the 4^th Int. Orobanche Workshop. Albena, Bulgaria. 323-326.

García-Torres, L., López-Granados, F., Jurado-Expósito, M. & Díaz-Sánchez, J. 1999. Chemical control of Orobanche spp. in legumes: Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level: Achievement and constraints. En: Kroschel, J., Abderahibi, M. &, Betz, H., eds. Vol. II. Joint Action to Control Orobanche in the WANA Region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania, 239-250.

Geiger, U., Kroschel, H.J. y Sauerborn, J. 1996. Striga asiatica, a problem in the Middle West of Madagascar. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C. eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. VI^th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 479-486.

Geipert, S., Kroschel, J. y Sauerborn, J. 1996. Distribution and economic importance of Orobanche crenata in faba bean production of Morocco. En: Bertenbreiter, W. & Sadiki, M., eds. Rehabilitation of Faba Bean. Proc. 1^st Maghrebian Seminar on Faba Bean Research. Rabat/Marruecos, 113-120.

Gil, J. Martín, L. M. y Cubero, J. L. 1987. Genetics of resistance in Vicia sativa L. to Orobanche crenata Forsk. Plant Breeding 99: 134-143.

Goldwasser, Y., Kleifeld, Y. y Rubin, B. 1997. Variations in vetch (Vicia spp.) response to Orobanche aegyptiaca Pers. Weed Sci. 45: 756-762.

Gressel, J. 2000. Molecular biology for weed control. Transgenic Research 9: 355-382.

Gressel, J. 2001. Mitigating the spread and introgression of native and transgenic biological control agents. En: Maurizio, V., Gressel, J., Butt, T., Harman, G.E., Pilgeram, A., Leger, R.J.St. & Nuss, D.L., eds. Proc. of the NATO Advanced Research Workshop on Enhancing Biocontrol Agents and handling Risks. 9-15 June 2001, Florence, Italia. NATO Science Series: Life and Behavioural Sciences - Vol. 339. IOS Press, Amsterdam, Países Bajos, 167-176.

Harman, G.E. y Donzelli, B.G.G. 2001. Enhancing crop performance and pest resistance with genes from biological control agents. En: Maurizio, V.J., Gressel, J., Butt, T., Harman, G.E., Pilgeram, A., Leger, R.J.St. & Nuss, D.L. eds. Proc. of the NATO Advanced Research Workshop on Enhancing Biocontrol Agents and handling Risks 9-15 June 2001, Florence, Italy. NATO Science Series: Life and Behavioural Sciences. Vol. 39. IOS Press, Amsterdam, Países Bajos. 114-126.

Haussmann, B.I.G., Hess, D.E., Welz, H.G. y Geiger, H.H. 2000. Improved methodologies for breeding Striga-resistant sorghums. Field Crops Research 66: 195-211.

Hess, D.E., y Haussmann, B.I.G. 1999. Status quo of Striga control: Prevention, mechanical and biological control methods and host plant resistance. En: Kroschel, J., Mercer-Quarshie, Sauerborn, H.j. eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol. I. Joint Action to Control Striga in Africa. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 75-87.

Hoagland, R.E. 1990. Microbes and microbial products as herbicides, an overview: En: Hoagland, R.E., ed. Microbes and microbial products as herbicides. American Chemical Society Washington DC. pp. 2-52.

ICRAF. 1996. Replenishing soil fertility through improved Sesbania fallows and phosphorus fertilization. International Centre for Research in Agroforestry. ICRAF Annual Report 1996, 147-152.

Jacobsohn, R. 2002. Chemical control of broomrape in Israel, successes and failures. In 2^nd joint meeting of working groups 2 and 4 of COST Action 849, Parasitic plant management in Sustainable agriculture, Obermarchtal, Alemania. pp. 11.

Johnson, D.E., Riches, C.R., Jones, M.P. y Kent, R. 2000. The potential for host resistance to Striga on rice in West Africa. En: Haussmann, B.I.G., Hess, D.E., Koyama, M.L., Grivet, L., Rattunde, H.F.W. & Geiger, H.H., eds. Breeding for Striga resistance in cereals. Proc. of a workshop held at IITA, Ibadan, Nigeria. Margraf Verlag, Weilkersheim, Alemania. 139-145.

Jurado-Expósito, M., Castejón-Muñoz, M. y García-Torres, L. 1996. Broomrape (Orobanche crenata) control with imazethapyr applied to pea (Pisum sativum) seed. Weed Tech. 10: 774-780.

Jurado-Expósito, M., Castejón-Muñoz, M. y García-Torres, L. 1997. Broad bean and lentil seed treatments with imidazolinones for the control of broomrape (Orobanche crenata). J. Agricultural Science 129: 307-314.

Kachelriess, S. 2001. Training of researchers, extension staff and farmers. En: Kroschel, J. ed. A Technical Manual for Parasitic Weed Res. and Extension. Kluwer Academic Publisher, Países Bajos. 159-161.

Kachelriess, S. y Kroschel, J. 2001. International training courses and national training of extension staff. En: Kroschel, J., ed. A Technical Manual for Parasitic Weed Res. and Extension. Kluwer Academic Publisher, Países Bajos. 161-167.

Kachelriess, S. J., Kroschel, K., Hummler, V., Hoffmann, Osterburg, B. y Sauerborn, J. 1996. Linking farmers and researchers - Developing appropriate extension material to implement a farmer oriented Striga control Strategy in northern Ghana. Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C. eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. 6^th Parasitic Weed Symposium, Córdoba, España. 863-870.

Kachelriess, S., Fischer, P. y Kroschel, J. 1999. Sharing information between research and extension - training courses for extension staff. En: Kroschel, J., in Parasitic Weed Mercer-Quarshie, H. & Sauerborn, J., eds. Advances in parasitic weed control at on-farm level. Volume I: Joint Action to Control Striga in Africa. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania, 313-324.

Kachelriess, S., Hummler, K. y Fisher, P. 2001. Extension aids. En: Kroschel, J., ed. A Technical Manual for Parasitic Weed Res. and Extension. Kluwer Academic Publisher, Países Bajos. 169-179.

Kanampiu, F.K., Friesen, D.K., Ransom, J.K. y Gressel, J. 2001a. Imazapyr seed dressings for Striga control on acetolactate synthase target-site resistant maize. Crop Protection 20: 885-895.

Kanampiu, F.K., Ransom, J.K. y Gressel, J. 2001b. Imazapyr and pyrithiobac movement from herbicide-coated maize seed controls Striga and does not preclude intercropping. En: Fer, A.P., Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C., eds. Proc. of the 7^th Int. Parasitic Weed Symposium, Nantes, Francia. 262-265.

Kapralov, S.I. 1974. Phytomyza against broomrape. Zernovoe Chozjajstvo, Moskva 13 (7): 43-44.

Khalid, S.A., Saber, H.A. El-Sherbeeny, M.H., El-Hady, M.M. y Saleen, S.R. 1993. Present state of Orobanche resistance breeding in faba bean in Egypt. En: Pieterse, A.H., Verkleij, J.A.C. & ter Borg, S.J. eds. Proc. 3^rd Int.Workshop on Orobanche and related Striga Research. Royal Tropical Institute, Amsterdam, Países Bajos. 455-464.

Khan, Z.R., Pickett, J.A., Van den Berg, J., Wadhams, L.J. y Woodcock, C.M. 2000. Exploiting chemical ecology and species diversity: stem borer and Striga control for maize and sorghum in Africa. Pest Management Science 56: 957-962.

Khan, Z.R., Hassanali, A., Khamis, T.M., Pickett, J.A. y Wadhams, L.J. 2001. Mechanisms of Striga hermonthica suppression by Desmodium uncinatum in maize-based farming systems. En: Fer, A., Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C., eds. Proc. of the 7^th Int. Parasitic Weed Symposium, Nantes, Francia. pp. 307.

Kim, S.K. 1994. Genetics of maize tolerance of Striga hermonthica. Crop Science 34:900-907.

Kleifeld, Y., Goldwasser, Y., Plakhine, D., Eizenberg, H., Herzlinger, G. y Golan, S. 1999. Selective control of Orobanche spp. in various crops with sulfonylurea parasitic weed control at on-farm level. Vol. II. Joint Action to Control Orobanche in the WANA Region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 251-257.

Klein, O. y Kroschel, J. 2002. Biological control of Orobanche spp. with Phytomyza orobanchia: a review. Biocontrol 47: 245-277.

Kling, J.G., Fajemisin, J.M., Badu-Apraku, B., Diallo, A., Menkir, A. y Melake-Berhan, A. 2000. Striga resistance breeding in maize. En: Haussmann, B.I.G., Hess, D.E., Koyama, M.L., Grivet, L., Rattunde, F.W. & Geiger, H.H. eds. Breeding for Striga resistance in cereals. Proc. of a workshop held at IITA, Ibadan, Nigeria. Margraf Verlag, Weilkersheim, Alemania. 103-118.

Kroschel, J. 1998. Striga - How will it affect African agriculture in the future? - An ecological perspective. En: Martin, K., Müther, J. & Auffarth, A. eds. Agro-ecology, plant protection and the human environment: Views and Concepts. PLITS 16 (2), Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 137-158.

Kroschel, J. 1999. Analysis of the Striga problem, the first step towards future joint action. En: Kroschel, J., Mercer-Quarshie, H. & Sauerborn, J., eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol. I. Joint Action to Control Striga in Africa. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 3-25.

Kroschel, J. 2001. A Technical Manual for Parasitic Weed Res. and Extension. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, Países Bajos. 256 pp.

Kroschel, J. y Sauerborn, J. 1996. Farming systems and the problems of applying Striga control methods - a comparison of case studies from northern Ghana, Tanzania and Malawi. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, B., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C., eds, Advances in Parasitic Plant Research. Proc. 6th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 843-853.

Kroschel, J. y Elzein, A.E.M. 2003. Bioherbicidal effect of fumonisin B_1, a phytotoxic metabolite naturally produced by Fusarium nygamai, on parasitic weeds of the genus Striga. Biocontrol Science and Technology (en prensa).

Kroschel, J. y Müller-Stoever, D. 2003. Biological control of root parasitic weeds with plant pathogens. En: Inderjit, ed. Principles and practices in weed management: weed biology and weed management. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, Países Bajos (en prensa).

Kroschel, J. y Klein, O. 2003. Biological control of Orobanche spp. in the Near East and NorthAfrica by inundative releases of the herbivore Phytomyza orobanchia. En: Proc. of Expert Consultation on IPM for Orobanche in Food Legume System in the Near East and North Africa. Rabat, Marruecos (en prensa).

Kroschel, J., Hundt, A., Abbasher, A.A. y Sauerborn, J. 1996a. Pathogenicity of fungi collected in Northern Ghana to Striga hermonthica. Weed Res. 36: 515-520.

Kroschel, J., Sauerborn, J. y Klein, O. 1996b. The supra-regional GTZ-project Ecology and Management of Parasitic Weeds approach to manage Orobanche crenata in Morocco. En: Bertenbreiter, W. & Sadiki, M. eds., Rehabilitation of faba bean. Proc. 1^st Maghrebian Seminar on Faba Bean Research. Rabat, Marruecos. 95-106.

Kroschel, J., Sauerborn, J., Kachelriess, S., Hoffmann, V. y Mercer-Quarshie, H. 1997. Possibilities and constraints in implementing Striga control methods in African agriculture. En: Heidhues, F. & Fadani, A., eds., Food security and innovations, successes and lessons learned. International Symposium. Verlag Peter Lang, Frankfurt am Main, Alemania, 121-135.

Kroschel, J., Jost, A. y Sauerborn, J. 1999. Insects for Striga control - Possibilities and constraints. En: Kroschel, J., Mercer-Quarshie & Sauerborn, J. eds., Advances in parasitic weed control at on-farm level. Vol. 1. Joint action to Control Striga in Africa. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 117-132.

Kroschel, J., Mueller-Stoever, D., Elzein, A. y Sauerborn, J. 2000. The development of mycoherbicides for the management of parasitic weeds of the genus Striga and Orobanche - a review and recent results. En: Spencer, N.R., ed. Proc. of the X^th Int. Symposium on Biological Control of Weeds. 4-14 July 1999, Bozeman, Montana, Estados Unidos de América. pp. 139.

Lagoke, S.T.O., Parkinson, V. y Agunbiade, R.M. 1991. Parasitic weeds and control methods in Africa. En: Kim, S.K., ed. Combating Striga in Africa: Proc. of the Int. Workshop organized by IITA, ICRISAT and IDRC, 22-24 August 1988, IITA, Ibadan, Nigeria. 3-14.

Lagoke, S.T.O., Shebayan, J.Y. y Magani, I. 1993. Striga problem and control in Nigeria. In 3^rd General Workshop of Pan African Striga Control Network (PASCON). Harare, Zimbabwe.

Lane, J.A., Child, D.V., Moore, T.H.M. y Bailey, J.A. 1995. Wild relatives of cereals as new sources of resistance to Striga. En: Parasitic Plants: Biology and Resistance. International Workshop, 30 May - 2 June 1995. IACR-Long Ashton Research Station, Bristol, Reino Unido pp. 13.

Lane, J.A., Child, D.V., Reiss, G.C., Entcheva, V. y Bailey, J.A. 1997. Crop resistance to parasitic plants. En: Crute, I.R., Holub, E.B. & Burdon, J.J., eds. The Gene-for-Gene Relationship in Plant Parasite Interactions. CAB International, 81-97.

Last, F.T. 1961. Direct and residual effects of Striga control treatments on sorghum yields. Tropical Agriculture, Trinidad 38: 49-55.

Linke, K.H., Sauerborn, J. y Saxena, M.C. 1989. Orobanche field guide. University of Hohenheim, Germany/ICARDA, Aleppo, Siria (también disponible en árabe).

Loudie, N., Tijami, A. y Kachelriess, S. 1999. Developpment du materiel didactique pour le controle de l’Orobanche au Maroc (Bloc d’images). En: Kroschel, J., Abderahibi, M., Betz, H., eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol. II. Joint Action to Control Orobanche in the WANA Region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 299-316.

Louise, A., Bernard, D.G. y Sanhouin, Y. 2001. Integrated control of Striga in farmers’ maize fields. En: Fer, A., Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C., eds. Proc. of the 7^th Int.Parasitic Weed Symposium, Nantes, Francia. pp. 302.

Lumsden, R.D., Lewia, J.A. y Fravel, D.R. 1995. Formulation and delivery of biological agents for use against soil-borne plant pathogens. En: Hall, F.R & Barry, J.W., eds. Biorational Pest Control Agents: Formulation and Delivery. ACS Symposium Series 595, Washington, DC. 166-182.

Lutzeyer, H.J., Kroschel, J. y Sauerborn, J. 1994. Orobanche crenata in legume cropping: farmers perception, difficulties and prospects of control - a case study in Morocco. En: Pieterse, A.H., Verkleij, J.A.C. & ter Borg, S. J., eds. Biology and Management of Orobanche. Proc. of the Third Int.Workshop on Orobanche and related Striga research. Amsterdam, Países Bajos, Royal Tropical Institute. 432-441.

Maass, E. 2001. Spontaneous germination in Striga. En: Fer, A. Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C.,.eds. Proc. of the 7^th Int. Parasitic Weed Symposium. Nantes, Francia. pp. 129.

Manschadi, A.M., Sauerborn, J., Stützel, H., Kroschel, J. y Saxena, M.C. 1999. A model for simulation of growth and development in faba bean (Vicia faba) infected with Orobanche crenata. En: Kroschel, J.M., Abderahibi M. & Betz, H., eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol. II. Joint Action to Control Orobanche in the WANA Region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 79-104.

Mbwaga, A.M. y Riches, C.R. 2002. Sorghum cultivars released in Tanzania. Haustorium 42: pp. 3.

Miele, S., Benvenuti, S., Macchia, M. y Pompeiano, A. 2001. Orobanche control in tobacco by using seed bank germination stimulant. Combined meeting of working groups 1, 2, 3 and 4 of COST Action 849. pp. 28.

Mohamed, K.I., Musselman, L.J. y Riches, C.R. 2001. The genus Striga (Scrophulariaceae) in Africa. Annals of the Missouri Botanical Garden 88 (1): 60-103.

Mohammed, A., Rich, P., Housley, T.L. y Ejeta, G. 2001. In vitro techniques for studying mechanisms of Striga resistance in sorghum. En: Fer, A., Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C., eds. Proc. of the 7^th Int. Parasitic Weed Symposium, Nantes, Francia. 96-101.

Mugabe, N.R. 1983. Effect of Alectra vogelii Benth. on cowpea (Vigna unguiculata (L.) Walp.) I. Some aspects on reproduction of cowpea. Zimbabwe J. of Agricultural Research 21: 35-147.

Müller-Stöver, D, 2001. Possibilities of biological control of Orobanche crenata and O. cumana with Ulocladium botrytis and Fusarium oxysporum f. sp. orthoceras. Agroecology 3. Apia Verlag, Laubach, Alemania. 174 pp.

Müller-Stöver, D., Adam, M.A., Menoufi, O.A. y Kroschel, J. 1999. Importance of Orobanche spp. in two regions of Egypt - farmers’ perception, difficulties and prospects of control. En: Kroschel, J., Abderabihi, A. & Betz, H., eds. Advances in parasitic weed control at on-farm level. Volume II: Joint Action to Control Orobanche in the WANA region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 37-52.

Musselman, L.J. 1987. Parasitic weeds in agriculture. Volume I. Striga. CRC Press, Boca Ratón, Florida, Estados Unidos de América. 317 pp.

Musselman, L.J. y Parker, C. 1981. Studies on indigo witchweed, the American strain of Striga gesnerioides (Scrophulariaceae). Weed Sci. 29:594-596.

Natalenko, G.S. 1969. A biological method to control Orobanche. Zascita Rastenij 7: 12-13.

Nefkens, J.A.C.,Thuring, J.W.F.J., Beenakkers, M.F.M. y Zwanenburg, B. 1997. Synthesis of phthaloylglycine-derived Strigol analogue and its germination stimulatory activity toward seeds of the parasitic weed Striga hermonthica and Orobanche crenata. J. of Agriculture and Food Chemistry 45: 2273-2277.

Nelson, P.E., Desjardins, A.E. y Plattner, D. 1993. Fumonisins, mycotoxins produced by Fusarium species: Biology, chemistry, and significance. Annual Review of Phytopathology 31: 233-252.

Nelson, P.E., Dignani, M.C. y Anaissie, E.J. 1994. Taxonomy, biology and clinical aspects of Fusarium species. Clinical Microbial Reviews 7 (4), 479-504.

Norambuena, H., Kroschel, J. y Klein, O. 1999. Introduction of Phytomyza orobanchia for Orobanche spp. biocontrol in Chile. En: Kroschel, J., Abderabihi, A. & Betz; H., eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm level. Volume II: Joint Action to Control Orobanche in the WANA region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 197-204.

Norambuena, H., Díaz, J., Kroschel, J., Klein, O. & Escobar, S. 2001. Rearing and field release of Phytomyza orobanchia on Orobanche ramosa in Chile. En: Fer, A., Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C., eds. Proc. of the 7^th Int. Parasitic Weed Symposium, Nantes, Francia. 258-261.

Odhiambo, G.D. y Ransom, J.K. 1996. Effect of continuous cropping with trap crops and maize under varying management systems on the restoration of land infested with Striga hermonthica. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C., eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. 6th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 834-842.

Odhiambo, G.D. y Ransom, J.K. 1997. On-farm evaluation of an integrated approach to Striga control in western Kenya. Proc. African Crop Science Conference. Vol 3, 887-893.

Omanya, G.O 2001. Variation for indirect and direct measures of resistance to Striga (Striga hermonthica (Del.) Benth.) in two recombinant inbred populations of sorghum (Sorghum bicolor (L.) Moench). Verlag Grauer, Beuren, Stuttgart, Alemania. 141 pp.

Oswald, A., Frost, H., Ransom, J.J., Kroschel, J., Shepherd, K. y Sauerborn, J. 1996. Studies on the potential for improved fallow using trees and shrubs to reduce Striga infestations in Kenya. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C., eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. 6th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 896-800.

Oswald, A., Ransom, J.K., Kroschel, J. y Sauerborn, J. 1999. Developing a catch-cropping technique for small-scale subsistence farmers. En: Kroschel, J. Mercer-Quarshie, H. & Sauerborn, J., eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol. 1. Joint action to Control Striga in Africa. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 181-187.

Oswald, A., Ransom, J.K., Kroschel, J. y Sauerborn, J. 2001. Transplanting maize (Zea mays) and sorghum (Sorghum bicolor) reduces Striga hermonthica damage. Weed Sci. 49: 346-353.

Oswald, A., Ransom, J.K., Kroschel, J. y Sauerborn, J. 2002. Intercropping controls Striga in maize based farming systems. Crop Protection 21: 367-374.

Pare, J., Ouedraogo, B., Dembele, G., Salle, G., Raynal-Roques, A. y Tuquet, C. 1996. Embryological studies as an efficient strategy to control production of Striga seeds. En: Moreno, M.T., Cubero, I.T., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C., eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. 6th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 203-209.

Parker, C. y Riches, C.R. 1993. Parasitic Weeds of the World: Biology and Control. CAB International, Wallingford, Oxon, Reino Unido. pp. 332.

Pieterse, A.H., García-Torres, L., Al-Menoufi, O.A., Linke, K.H. y ter Borg, S.J. 1992. Integrated control of the parasitic angiosperm Orobanche (broomrape). 2^nd Int. Food Legume Research Conference. Cairo, Egipto. pp. 9.

Quimby, P.C., Jr., Zidack, N.K. y Boyette, C.D. 1999. A simple method for stabilizing and granulating fungi. Biocontrol Science and Technology 9: 5-8.

Rambakudzibga, A.M., Manschadi, A. y Sauerborn, J. 2002. Host-parasite relations between cowpea and Alectra vogelii. Weed Res. 42: 249-256.

Ransom, J.K. 1999. The status quo of Striga control: Cultural, chemical and integrated aspects. En: Kroschel, J., Mercer-Quarshie, H., Sauerborn, J., eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol.1: Joint action to Control Striga in Africa. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 133-143.

Rao, M.R. y Gacheru, E. 1998. Prospects of agroforestry Striga management. Agroforestry Forum 9 (2): 22-27.

Raynal-Roques, A. 1996. A hypothetic history of Striga - a preliminary draft. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C. eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. of the 6^th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 105-111.

Rehm, S. 1989. Hirsen. En: Rehm, S. ed. Spezieller Pflanzenbau in den Tropen und Subtropen. Eugen Ulmer Verlag, Stuttgart, Alemania. 79-86.

Reichmann, S., Kroschel, J. y Sauerborn, J. 1995. Distribution and infestation of Striga species in Shinyanga region of Tanzania and evaluation of control methods. Brighton Crop Protection Conference Weeds. Brighton, Reino Unido. Vol. 1, 151-156.

Riches, C.R. 1989. The biology and control of Alectra vogelii Benth. (Scrophulariaceae) in Botswana. University of Reading, Reino Unido. (Tesis Ph.D.)

Riches, C.R., Johnson, D.E. y Jones, M.P. 1996. The selection of resistance to Striga species in upland rice. En: Moreno, M.T., Cubero, J.I., Berner, D., Joel, D.M., Musselman, L.J. & Parker, C. eds. Advances in Parasitic Plant Research. Proc. of the 6^th Parasitic Weed Symposium. Córdoba, España. 673-680.

Rodríguez-Ojeda, M.I., Fernández-Escobar, F. y Alonso, L.C. 2001. Sunflower inbred line (KI-374) carrying two recessive genes for resistance against a highly virulent Spanish population of Orobanche cernua Loelf./O. cumana Wallr. Race ‘F’. En: Fer, A., Thalouarn, P., Joel, D.M., Musselman, L.J., Parker, C. & Verkleij, J.A.C. eds. Proc. of the 7^th Int. Parasitic Weed Symposium. Nantes, Francia. 208-211.

Saber, H.A., Omer, M.A., Ea-Hady, M.M., Mohmoud, S.A., Abou-Zeid, N.M., y Radi, M.M. 1999. Performance of a newly-bred faba bean line (X-843) resistant to Orobanche in Egypt. En: Kroschel, J., Abderahibi, M., Betz, H. eds. Advances in Parasitic Weed Control at On-farm Level. Vol. II. Joint Action to Control Orobanche in the WANA Region. Margraf Verlag, Weikersheim, Alemania. 251-257.

Sands, D.C., Pilgeram, A.L. y Tiourebaev, K.S. 2001. Enhancing the efficacy of biocontrol agents against weeds. En: Maurizio V., Gressel, J., Butt, T., Harman, G.E., Pilgeram, A., Leger, R.J.St. & Nuss, D.L., eds. Proc. of the NATO Advanced Research Workshop on Enhancing Biocontrol Agents and handling Risks 9-15 June 2001, Florence, Italy. NATO Science Series: Life and Behavioural Sciences - Vol. 339. IOS Press, Amsterdam, Países Bajos. 3-13.

Sauerborn, J., Buschmann, H., Ghiasvand Ghiasi, K. y Kogel, K.H. 2002. Benzothiadiazole activates resistance in sunflower (Helianthus annuus) to the root-parasitic weed Orobanche cumana. Phytopathology 92: 59-64.

Scheffer, K. 1988. Neue Möglichkeiten der Fruchtfolgegestaltung und Biomasseproduktion durch das Pflanzverfahren bei Vermeidung von Bodenerosion, Nitrateintrag und Gülleüberdüngung. VDLUFA-Schriftenreihe 28, Kongressband 1988, Teil II, 431-422.

Schmitt, U., Schluter, K. y Boorsma, P.A. 1979. Control químico de Orobanche crenata en habas. Boletin Fitosanitario FAO, 29: 88-91.

Savard, M.E., Miller, J.D., Ciotola, M. y Watson, A.K. 1997. Secondary metabolites produced by a strain of Fusarium oxysporum used for Striga control in West Africa. Biocontrol Science and Technology 7, 61-64.

Sharon, A., Barhoom, S. y Maor, R. 2001. Genetic engineering of C. gloeosporioides f. sp. aeschynomene. En: Maurizio, V., Gressel, J., Butt, T., Harman, G.E., Pilgeram, A., Leger, R.J.St. & Nuss, D.L. eds. Proc. of the NATO Advanced Research Workshop on Enhancing Biocontrol Agents and handling Risks. 9-15 June 2001, Florence, Italy. NATO Science Series: Life and Behavioural Sciences - Vol. 339. IOS Press, Amsterdam, Países Bajos. 240-247.

Shaxson, L.J., Riches, C.R. y Seyani, J.H. 1993. Incorporating farmers’ knowledge in the design of weed control strategies for smallholders. Brighton Crop Protection Conference Weeds. Brighton, Reino Unido. 1149-1154.

Singh, B.B. 2000. Breeding cowpea varieties with combined resistances to different strains of Striga gesnerioides. En: Haussmann, B.I.G., Hess, D.E., Koyama, M.L.,Grivet, L., Rattunde, H.F.W. & Geiger, H.H. eds. Breeding for Striga resistance in cereals. Proc. of a workshop held at IITA, Ibadan, Nigeria. Margraf Verlag, Weilkersheim, Alemania, 261-272.

Singh, B.B. y Emechebe, A.M. 1990. Breeding for resistance to Striga and Alectra in cowpea. En: Ransom, J.K., Musselman, L.J., Worsham, A.D. & Parker, C., eds. Proc. of the 5^th Int. Symposium of parasitic weeds. CIMMYT, Nairobi, Kenya. 303-305.

Sprich, H. 1994. Bedeutung der Fruchtfolge zur Ertragssicherung in getreidebetonten Produktionssystemen der Guinea-Savanne unter besonderer Berücksichtigung des parasitischen Unkrauts Striga hermonthica (Del.) Benth. PLITS 12(3), Margraf Verlag Weikersheim, Alemania.

Streibig, J.C. 2002. Assessing relative efficacy of Nijmegen 1 for Striga control. En: 2^nd joint meeting of working groups 2 and 4 of COST Action 849. Parasitic plant management in sustainable agriculture, Obermarchtal, Alemania. pp. 25.

Thomas, H. 1998. Das Potential von Pilzen zur Kontrolle von Orobanche spp. unter Berücksichtigung von Anbausystemen im Tera, Nepal. PLITS 16 (4), Margraf Verlag Weikersheim, Alemania. 110 pp.

Thomas, H., J Sauerborn, Müller-Stöver, D., Ziegler, A., Bedi, J.S. y Kroschel, J. 1998. The potential of Fusarium oxysporum f.sp. orthoceras as a biological control agent for Orobanche cumana in sunflower. Biological Control 13: 41-48.

Traoré, D., Vincent, C. y Stewart, R.K. 1999. Smicronyx guineanus Voss and S. umbrinus Hustache (Coleoptera: Curculionidae): potential biocontrol agents of Striga hermonthica (Del.) Benth. (Scrophulariaceae). En: Hess, D.E. & Lenné, J.M., eds. Report on the ICRISAT Sector Review for Striga Control in Sorghum and Millet. International Crops Research Institute for the Semi-Arid Tropics, Bamako, Malí. 105-115.

Vasudeva-Rao, M.J. y Musselman, L.J. 1987. Host specificity in Striga spp. and physiological ‘strains’. En: Musselmann, L.J., ed. Parasitic weeds in Agriculture, Volume I, Striga. CRC Press, Boca Ratón, Florida, Estados Unidos de América. 13-25.

Walker, H.L. y Connick, W.J.J. 1983. Sodium alginate for production and formulation of mycoherbicides. Weed Sci. 33: 333-338.

Wapshere, A.J. 1974. A strategy for evaluating the safety of organisms for biological control. Annals of Applied Biology 77: 201-211.

Wegmann, K. 2002. Control of broomrape by germination stimulants. In 2^nd joint meeting of working groups 2 and 4 of COST Action 849, Parasitic Plant Management in Sustainable Agriculture. Obermarchtal, Alemania. p. 29.

Wigchert, S.C.M., Kuiper, E., Boelhouwer, G.J., Nefkens, G.H.L., Verkleij, J.A.C. y Zwanenburg, B. 1999. Dose-response of seeds of the parasitic weed Striga and Orobanche towards the synthetic germination stimulants GR 24 and Nijmegen 1. J. of Agriculture and Food Chemistry 47: 1705-1710.

Worsham, A.D. 1987. Germination of witchweed seeds. In Musselman, L.J., ed. Parasitic weeds in agriculture. Vol. 1. Striga. CRC Press, Boca Ratón, Florida, Estados Unidos de América. 45-61.

Zain, A.E.M. 2002. Benzothiadiazole influencing host-parasite interactions. University of Hohenheim, Stuttgart, Alemania. (Tesis M.Sc.)

Zwanenburg, B. y Wigchert, S.C.M. 1998. The molecular inception of Striga and Orobanche seed germination. En: Wegmann, K., Musselman, L.J. & Joel, D.M., eds. Current problems of Orobanche researches, Proc. of the 4^th Int. Orobanche Workshop, Albena, Bulgaria, 25-31.

Zonno, M.C., Vurro, M. Capasso, R. Evidente, A., Cutignano, A., Sauerborn, J. y Thomas, H. 1996. Phytotoxic metabolites produced by Fusarium nygamai from Striga hermonthica. En: Moran, V.C. & Hoffmann, J.H., eds. Proc. of the IX Int. Symposium on Biological Control of Weeds, 19-26 January 1996, Stellenbosch, University of Cape Town, África del Sur. 223-226.