Introducción

Vías utilizadas por las plagas

La propagación de las plagas se produce a través de procesos tanto naturales como antropogénicos, facilitados en gran medida durante las últimas décadas por la globalización de los mercados de plantas y productos vegetales, incluidos los alimentos, el material de siembra y la madera. Los viajes a nivel mundial y el comercio de productos agrícolas han desplazado los cultivos, las malas hierbas, los patógenos y las plagas de insectos fuera de sus entornos nativos, hacia otros nuevos. Los cultivos recién introducidos pueden ampliar la difusión de las plagas, y la introducción de nuevas plagas en un ecosistema completamente nuevo puede causar daños muy graves porque las plagas y los hospedadores pueden no haber coevolucionado juntos. Esta coevolución ha sido especialmente reconocida en el caso de las plantas y sus plagas (Woolhouse et al., 2002) y ha creado un equilibrio estable entre los huéspedes y las plagas dentro de sus ecosistemas endémicos. Por ejemplo, el nematodo de la marchitez del pino (véase el estudio de caso más abajo), que ha coevolucionado con la especie de planta huésped en su zona nativa, en América del Norte, no ocasiona daños graves en esa región. Sin embargo, cuando se introdujo en Asia, causó la muerte de varios millones de árboles de diversas especies de Pinus.

Según Anderson et al. (2004), la mitad de las enfermedades emergentes de las plantas se propagan a través de los viajes y el comercio mundial, mientras que su propagación por medios naturales, favorecida por los fenómenos meteorológicos, es el segundo factor más importante. Además, también es probable que existan interacciones entre el establecimiento de la plaga y las condiciones climáticas y meteorológicas. Por ejemplo, el calentamiento global puede facilitar el asentamiento de algunas plagas que de otro modo no podrían establecerse (por ejemplo, durante un invierno inusualmente cálido en condiciones climáticas templadas). De hecho, la creciente globalización del mercado de los últimos años, junto con el aumento de las temperaturas, ha dado lugar a una situación extremadamente favorable para el movimiento y el establecimiento de plagas, con el consiguiente inremento del riesgo de graves pérdidas de rendimiento (Deutsch et al., 2018; Savary et al., 2019). Al considerar el posible impacto del cambio climático en la sanidad vegetal y, por tanto, en la distribución de las plantas, es importante comprender no solo qué condiciones permiten que las plagas prosperen, sino también las vías por las que se desplazan de un lugar a otro.

Es preciso además conocer las vías de propagación a la hora de determinar las medidas que deben adoptarse para mitigar los cambios previstos por el riesgo de plagas a causa del cambio climático y adaptarse a ellos. Se han realizado considerables esfuerzos nacionales e internacionales para reducir el riesgo de movimiento internacional de plagas (Meurisse et al., 2019), incluida la publicación y aplicación de las Normas Internacionales para Medidas Fitosanitarias (NIMF), elaboradas bajo los auspicios de la Comisión de Medidas Fitosanitarias y la Secretaría de la CIPF. Estas incluyen orientaciones sobre cómo llevar a cabo el análisis de riesgo de plagas (ARP) para determinar el riesgo de introducción (entrada y establecimiento) y propagación de plagas y para seleccionar qué medidas aplicar para evitar que esto ocurra (NIMF 2, 2019; NIMF 11, 2019; NIMF 21, 2019). Estas medidas fitosanitarias se aplican generalmente con referencia a los riesgos de la vía. Dado que existe el requisito de revisar periódicamente la información que respalda el ARP (NIMF 11, 2019), esto incluye presumiblemente la reevaluación de los riesgos de las vías, o al menos de aquellos que dependen en gran medida de las condiciones climáticas cambiantes, como la manifestación de fenómenos meteorológicos extremos que pueden propagar las plagas cuarentenarias a grandes distancias.

A continuación se ofrece un resumen de los principales tipos de vías de transmisión.

Embalaje de madera

Históricamente, la madera, incluidos los embalajes, ha desempeñado un papel importante en la propagación de plagas vegetales. Entre los ejemplos que muestran la importancia de esta vía está el movimiento de especies de insectos invasores, como el escarabajo de la madera Anoplophora glabripennis (Coleoptera: Cerambycidae), en los embalajes durante el comercio internacional (OEPP, 2020a, 2021a). Esta especie es polífaga (es decir, se alimenta de una amplia gama de alimentos), alimentándose de varias especies de los árboles arce (Acer), álamo y álamo temblón (Populus), sauce (Salix) y olmo (Ulmus) en bosques y entornos urbanos. Originario de China y de la República de Corea, se ha introducido en los Estados Unidos de América y el Canadá en embalajes de madera infestados, al igual que se ha detectado en varios países europeos. En estos países se están llevando a cabo programas de erradicación, que implican la detección, retirada y destrucción de los árboles infestados. La inspección y el tratamiento cuidadosos de los embalajes de madera maciza, como los palés y la madera de estiba, es un requisito internacional para evitar nuevas infecciones. Los esfuerzos de modelización para predecir la distribución geográfica del escarabajo han demostrado que el cambio climático puede alterar su distribución e impacto (Hu et al., 2009).

El embalaje de madera también se ha indicado como la vía probable de muchas especies de escarabajos de la corteza, como Ips grandicollis (Coleoptera: Curculionidae), así como otras plagas forestales graves como el barrenador esmeralda del fresno, Agrilus planipennis (Coleoptera: Buprestidae) y la avispa de la madera Sirex, Sirex noctilio (Hymenoptera: Siricidae) (Meurisse et al., 2019). Se podido observar además el movimiento del nematodo del marchitamiento del pino, B. xylophilus (véase el estudio de caso), o de su insecto vector, a través del material de embalaje de la madera sin tratar (Sousa et al., 2011).

Semillas, material de plantación, suelo y medios de cultivo

La globalización de los mercados de semillas y materiales de siembra es una de las principales causas de la reciente y rápida propagación de los patógenos de las plantas a nuevos huéspedes. Además, algunos de los patógenos y plagas de insectos recién introducidos que son típicos de las zonas cálidas se están extendiendo fácilmente en las regiones templadas, debido al aumento de la temperatura. En general, las semillas son vectores de plagas. Las plantas maduras también son grandes vectores de insectos vivos, como ácaros, pulgones, orugas, minadores de hojas y trips. Por este motivo, Australia, por ejemplo, ha realizado un ARP en las flores cortadas que enumera los principales insectos asociados a ellas.

Sobre todo en el sector de las hortalizas, la reciente propagación de nuevos patógenos en diferentes países está claramente relacionada con el hecho de que, al ser transmitidos por semillas, su difusión se ve favorecida por la globalización del mercado; el efecto del calentamiento global sobre las plantas y sus huéspedes también ha contribuido a esta propagación. Así se ha demostrado, por ejemplo, con Alternaria spp., Fusarium equiseti y Myrothecium spp., que se han podido observar recientemente en lechugas, rúcula silvestre y cultivada, canónigos, albahaca y espinacas (Gilardi, Garibaldi y Gullino, 2018). Los virus del tomate (virus del fruto rugoso marrón del tomate) y los viroides (tubérculo fusiforme de la papa) son ejemplos clásicos, recientes y actuales. El virus del tomate ha surgido en los últimos años y se ha propagado fácilmente por el movimiento de semillas. Muchos de los patógenos que causan graves pérdidas en las hortalizas de hoja, como los mencionados anteriormente, pueden transmitirse por semillas y, por tanto, pasar desapercibidos. Así, incluso niveles bajos de infección de las semillas pueden conducir a la rápida aparición de nuevas enfermedades en zonas geográficas distantes (Gitaitis y Walcott, 2007; Gullino, Gilardi y Garibaldi, 2014a, 2019; Munkvold, 2009). Lamentablemente, esto ocurre con mucha frecuencia, como demuestran muchas introducciones recientes, a pesar de la presencia de normas industriales e internacionales definidas con el fin de reducir este riesgo.

La industria ornamental, debido a su carácter internacional, se ve muy afectada por la introducción de plagas a través de material infectado (Daughtrey y Buitenhuis, 2020). Las plantas ornamentales, ya sean iniciadas a partir de semillas, de esquejes o de sección de caña, pueden albergar fácilmente plagas. Solo las plantas micropropagadas mediante cultivo de tejidos (generalmente plantas de follaje) tienen un riesgo considerablemente reducido de infección por patógenos, siempre que se mantengan limpias, y se evite así la reinfección (Chen y Henny, 2006). Algunas de las plagas de insectos y ácaros más perjudiciales para los cultivos de invernadero se han originado a través de la importación de material vegetal infestado y se han establecido rápidamente debido a las condiciones ambientales especiales de los invernaderos (Albajes et al., 1999; Wang et al., 2015). Las plantas de cafeto ornamentales importadas de Costa Rica e infectadas por Xylella fastidiosa subsp. pauca están consideradas como el posible transmisor de este destructivo patógeno en Europa (Bergsma-Viami et al., 2015).

La tierra y el sustrato para macetas, a menudo importados, pueden albergar patógenos transmitidos por el suelo (por ejemplo, Fusarium spp., nematodos), las larvas de plagas de insectos y las semillas de malas hierbas. Esto ha sido bien documentado en relación con la turba y otros medios utilizados en la industria ornamental y en los viveros. La contaminación de los sustratos de cultivo por patógenos transmitidos por el suelo (por ejemplo, Fusarium oxysporum, Pythium spp., Rhizoctonia solani) da lugar a una desinfestación incompleta y a ataques tempranos de las plantas jóvenes (Garibaldi y Gullino, 1995).

Además del riesgo de plagas que supone el movimiento de semillas, material de plantación, tierra y medios de cultivo descrito anteriormente, en los últimos años ha surgido un nuevo tipo de amenaza, debido al creciente mercado en línea que difunde material de plantación por todo el mundo. El material de plantación comercializado como tal es a menudo de baja calidad y generalmente no está sujeto a control fitosanitario, por lo que representa un nuevo tipo de amenaza. Este aspecto, que no se había abordado hasta ahora, deberá tenerse en cuenta en el futuro.

Transporte, carga y desplazamiento de animales

Los tractores, los coches, los camiones, los trenes, los barcos, los aviones, los contenedores revendidos de equipos agrícolas usados y otros vehículos son medios habituales para el traslado pasivo de plagas. De hecho, los fitopatólogos, entomólogos y expertos en malas hierbas suelen considerar que la velocidad de propagación de las plagas está directamente relacionada con la velocidad de los medios de transporte.

Los organismos vivos también pueden propagar plagas, como las semillas de malas hierbas situadas en la piel o el pelaje de los animales. Por ejemplo, el desplazamiento de rebaños de animales por parte de las comunidades de pastores hacia nuevos territorios en busca de pastos ha propagado semillas de la planta exótica invasora Parthenium hysterophorus en África oriental y meridional (McConnachie et al., 2011).

La red mundial de transporte marítimo está ampliamente reconocida como una vía de vectorización de especies invasoras. Una especie de insecto que se sabe que se ha propagado por todo el mundo a través del transporte marítimo, incluido el transporte en barcos y contenedores, es la polilla gitana, Lymantria dispar. Esta especie puede introducirse en una nueva zona cuando el puerto tiene un clima adecuado para la supervivencia y el establecimiento de la especie. En la actualidad se conocen dos subespecies, con diferentes orígenes geográficos, y se ha estimado la amenaza de distribución global de la subespecie asiática mediante un modelo CLIMEX (Paini et al., 2018).

El heteróptero de la chinche apestosa marrón Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae) es otro ejemplo de insecto invasor que viaja principalmente a través del comercio internacional como contaminante de mercancías no reguladas, como maquinaria, contenedores y vehículos, pero también por medio de pasajeros y, en menor medida, a través del movimiento de material vegetal. Es muy polífago y se alimenta de más de 300 especies de plantas huésped, incluyendo cultivos alimentarios, árboles forestales y plantas ornamentales. Esta plaga ha causado graves pérdidas económicas en los cultivos de avellanas en Georgia y en los cultivos frutales en Italia desde su introducción, muy probablemente procedente de América del Norte. Se puede consultar un informe detallado de una evaluación del riesgo de plagas por la introducción y el establecimiento de H. halys en Burne (2019).

Pasajeros

Las personas, con sus viajes de ocio o de negocios, son vectores perfectos de plagas, sobre todo en ausencia de controles estrictos en los puntos de entrada. Los viajes de ocio, en particular, se asocian a menudo con personas que traen alimentos, semillas o plantas exóticas, y estas pueden estar infestadas de plagas o ser ellas mismas una plaga. Para contrarrestar esta situación, un número cada vez mayor de países está organizando campañas en los puntos de entrada (aeropuertos y puertos), con el objetivo de concienciar al público sobre la amenaza a la bioseguridad que supone el desplazamiento de vegetales y sus componentes. Muchos países inspeccionan el equipaje y el correo en busca de alimentos y otros materiales de riesgo para la bioseguridad y animan a los pasajeros a su llegada a declarar cualquier tipo de material de riesgo para la bioseguridad. La inspección de los pasajeros y su equipaje se realiza mediante rayos X, perros detectores e inspecciones manuales. Los pasajeros con materiales de riesgo pueden ser multados o incluso se les puede negar la entrada. En este sentido, países como Australia, Nueva Zelandia y Estados Unidos de América (McCullough et al., 2006) tienen un largo historial de control estricto, así como de recopilación y notificación de datos sobre interceptaciones.

Dispersión natural

Hay ejemplos en los que las plagas nativas y no nativas han ampliado significativamente sus áreas de distribución geográfica de forma natural (es decir, sin ayuda del ser humano). Esto suele estar relacionado con cambios importantes en la distribución de los hospedadores o en el clima. De los cambios en el clima, el aumento de las temperaturas en particular es lo que ha facilitado la expansión del área de distribución de las plagas, especialmente en latitudes y altitudes más altas. En Europa, por ejemplo, el aumento de las temperaturas invernales ha incrementado la supervivencia de las larvas y la dispersión nocturna de los adultos de la polilla procesionaria del pino, Thaumetopoea pityocampa, permitiendo la expansión hacia el norte de su área de alcance (Battisti et al., 2006). Además, el viento y las tormentas pueden transportar esporas de patógenos a grandes distancias, incluso a través de los continentes. Por ejemplo, se prevé que los cambios en los patrones de los vientos o las tormentas promuevan la futura distribución de la roya del trigo, causada por Puccinia graminis (Prank et al., 2019). También la roya del mirto (Austropuccinia psidii), detectada por primera vez en Australia en 2010 en la costa central de Nueva Gales del Sur, se está extendiendo y ahora se puede encontrar en una serie de ecosistemas forestales nativos, con impactos de la enfermedad que van desde manchas menores en las hojas hasta el tizón severo de los brotes y el tallo y la muerte de los árboles (Pegg et al., 2017). La distribución de varias plagas, incluida la mosca de la fruta, puede verse afectada por los huracanes en el Caribe, América Central y el sur de los Estados Unidos de América. Por ejemplo, Flitters (1963) observó que varias especies de insectos emergieron en un número inusualmente grande en Texas tras el paso del huracán “Carla”, lo que sugiere que habían sido transportados allí por el huracán desde lugares distantes.